The predator-prey relationship between larvae of Tropisternus setiger (Coleoptera: Hydrophilidae) and Culex pipiens (Diptera: Culicidae): Effect of predator and prey size

7 Pages·1992·0.5 MB·

by  Balseiro, Esteban G

LA RELACION DEPREDADOR-PRESA ENTRE LARVAS DE
TROPISTERNUS SETIGER (COLEOPTERA: HYDROPHILlDAE) y CULEX
PIPIENS (DIPTERA: CULlCIDAE): EFECTOS DEL TAMAÑO DEL
DEPREDADOR Y DE LA PRESA
BALSEIRO, Esteban G.* y Liliana A. FERNANDEZ**
ABSTRACT. The predator-prey relationship between larvae of Tropisternus
setiger (Coleoptera: Hydrophilidae) and Culex pipiens (Diptera: Culicidae):
Effect of predatorand preysize.Thepredator-preyrelationship between larvae'
of T. setiger and C. pipiens has been experimentally tested. The experiments
included all thecombinationsbetween the3 instar larvae of the predatorand 4
of the prey. Each combination was treated in 5 or 6 different densities of the
prey and 5 replicates. The predation rate increased with predator size and
decreased with prey size, except when first instarof C. pipiens was considcred.
Thedata showed that thedistorsionof thesurfacecalculated withthe predation
ratecouldbe related to selectivityof the predator. Interference by preys in high
densities was also observed and discussed.
INTRODUCCION
La relación depredador-presa ha sido tratada desde varios aspectos, introdu
ciéndose a partir de 5010mon (1949) y Holling (1959) el concepto de respuesta fun
cional, diferenciándola dela respuesta numérica. Elanálisis delas respuestas funcio
nalesentreinsectosha sido abordado por numerososautores,quedesarrollarondife
rentes modelos de depredador-presa o parasitoide-huéspcd. Dentro de estos mode
los, los más conocidos son el de la ecuación disco ("Vise Equntion", Holling, 1959) y
el del depredadoral azar yparasitoideal azar("Ra11do11/Prcdator"y 11Random Pamsiic",
Rogers, 1972). Uno de los tópicos a losque se ha dedicado mayor esfuerzo es el aná
lisis de las variaciones en la tasa de depredación y tiempo de manipuleo enfunción
del tamaño dela presa y del depredador (l3eddingtonel al; 1976;Hassell el al., 1976;
Hassell, 1978; Ranta & Nuutincn, 1985).
El coleóptero Hvdrophilidae Tropisternus setiger (Cermar) es comúnmente re
gistrado en ambientes acuáticos de la provincia de Buenos Aires (Fernández &
Bachmann, 1980),siendo suslarvasimportantesdepredadoresde otrosinsectosacuá
ticos. Por su parte, Culcx pipicns (L.) es un culícido muy abundante en el área men
cionada. El propósito de este trabajo es el estudio de las respuestas funcionales que
se establecen entre las larvas de estas especies. En esta contribución se presenta un
análisis de las variacionesdela tasa dedepredación ydel tiempo de manipuleoen la
*Centro Regional Universitario Bariloche, U.N. Comahuc,Ce. 1336,8400Bariloche, Argentina.
** Instituto de Limnología "Dr. R.A. Ringuelct" (ILPLA), e.e.712, 1900LaPlata, Argentina.
80 Reo,SOCo Entomol. Argent.51 (1··4),1992
relación depredador-presa, en función del tamaño del depredador (tres estadios
larvales de T. setíger) y de la presa (cuatro estadios larvales de C. pipicns),
MATERIAL Y METüDOS
Las larvasde C. pipiensutilizadas como presa provinieron de una colonia esta
blecida en el Centro de Estudios de Parásitos y Vectores (CEPAVE, UNLP). Las lar
vas de T. setíger se obtuvieron a partir de ootecas colectadas en lagunas del partido
de Berisso (provincia de Buenos Aires), que fueron mantenidas en condiciones de
laboratorio hasta su eclosión. Mediante la cría en el laboratorio, se obtuvieron los
subsiguientes estadios requeridos para el estudio. Se realizó una serie de experien
ciasen condicionesdelaboratoriocon una temperatura de 21± 1"C y un fotoperíodo
de 14-10hs. luz-oscuridad, utilizándose recipientes de 150 cm'. En cada recipiente se
colocaronlarvas,endensidades y tamañosseleccionados paracada caso,deC. pipicns
en 50 cm" de agua y una larva de T. setigcr.Todos los individuos utilizados fueron
previamente aclimatados durante 48 hs. a las condiciones de laboratorio especifica
das.
E! diseño experimental consistió en realizar todas las combinaciones entre el
tamaño de la presa (cuatro estadios larvales, denominados Cl, C2, C3 y C4) y el ta
mañodel depredador(tresestadiosdelarva, Ll, L2 YL3). Asimismo, para cada com
binaciónse utilizaron cincooseisdensidadescrecientesdela presa,efectuándosecinco
réplicas de cada una. Las densidades de la presa variaron de 2 a 400 individuos (Ta
bla D.
Las experiencias consistieron en exponer al depredador a las diferentes densi
dades de la presa durante 24 horas. Posteriormente se contabilizó el número deindi
viduos sobrevivientes,el de los muertos no ingeridosy, por diferencia, el número de
individuosingeridos. No se realizaronexperiencias control sindepredadores, porque
la mortalidad diaria de las larvas de C. pipicns es extremadamente baja en estas con
diciones de laboratorio (0% en Cl y C2, 1%en C3 y 4% en C4) (Balsciro, 1982).
Tabla 1.Densidades utilizadas para cada una de las combinaciones en las experien
cias de depredador-presa entre Tropistcrnus setíger (Ll, L2 YL3) YeH/eXpipicns (C1,
C2, C3 YC4).
Experiencia Densidad de la presa
1.1x C1 4 8 16 32 64 128
L1 x C2 _8 16 32 64 128
Ll x C3 4 8 16 32 50
L1 x C4 2 4 8 16 36
L2 x C1 50 100 150 200 250
L2 x C2 16 32 64 100 128
L2 xC3 8 16 32 64 128
1.2x C4 5 10 15 20 25
L3 xC1 50 100 200 300 400
L3 x C2 50 100 150 200 250
L3 x C3 30 100 150 200
L3 x C4 8 16 32 64 100 150
BAL5EIRO, E.G.& L. A. FERNANDEZ, Depredador-presa 81
La tasa de depredación (a') y el tiempo de manipuleo (Th) se calcularon sobre
la base de dos modelos: la ecuación disco de Holling y el modelo del depredador al
azar. El cálculo de estos parámetros para la ecuación del disco serealizó aplicando
una regresiónlinealentrela proporción y el númerodeindividuosingeridos(Rogers,
1972). En el caso del modelo del depredador al azar, se aplicó una linearización a la
relaciónentre el logaritmo de la proporciónde sobrevivientes y el número de indivi
duos ingeridos (Rogers, 1972; Hassell, 1978).
RESULTADOS
Comoresultadodelas 355experienciasrealizadasen la interaccióndepredador
presa entre una larva de T. sctigcrcomo depredador y las larvas de C. pipienecomo
presa, se pudo observar que, en todos los casos, los datos muestran un ajuste a la
L1 L2 L3
80-r--------:~-.....,..---------:r---.....--------
40 100 150
C1
Ooft--......---.--.....
50 100 100 200 150 300
ti) 100
O 60 1- - - - - - - 200
"O
§C230
U
O'~-.....----.--.....
ti) 50 100
d
Ul 20+-------....
(1)
l
o.
10
~C3
o
20 40
l
(1)
E
'::J
Z
40
C4 5
o
10 20 30 O 6O 120
Densidad de la presa
Fig.1.Respuestasfuncionalesparadiferentescombinacionesde tamañoenla relaciónde T.setiger
yC.pipiens, ydiferentesdensidadesde la presa. Lalínea correspondeala respuesta funcio
nal calculada según la ecuación del disco.
82 Reo,Soco Entomol.Argent.51 (1-4),1992
respuestadel tipoIIdeHolling(Hollíng,1959). A pesardeexistirdiferenciasdeacuer
doconla combinaciónconsiderada,el número deindividuos ingeridos se incrementa
con el tamaño del depredador y disminuye con el aumento del tamaño de la presa
(Fig. 1). Porotra parte, para cada unodelos tres tamaños del depredador, se observa
una dispersión creciente en el número de presas ingeridas a medida que aumenta el
tamaño de éstas. Con respecto a la proporción de individuos muertos no ingeridos,
que son aquéllosatacados porel depredador pero no ingeridos, se ha observado que
aumenta en función de la densidad y tamaño de la presa (Fig. 2).
La tasa de depredación (a') manifiesta una tendencia a incrementarse con el ta
maño del depredador (L1-L3) y disminuir con el tamaño de la presa (C1-C4t la cual
es independiente de los dos modelos utilizados para su cálculo (ecuación disco o
depredador al azar), a pesar de que en términos absolutos los valores de a' difieren
de acuerdo con el modelo (Fig. 3).
La variación de los tiempos de manipuleo (TlI, expresado en horas) analizada
en función de los tamaños tanto del depredadorcomo dela presa, es poco clara (Fig.
4). Resultacomplejointentarrealizarunageneralizacióncon respectoaesteparámetro.
Sin embargo, merece destacarse que los Tli, calculados sobre la base de la ecuación
disco, de los pares LI-C3 y LI-C4 son muy elevados en comparación con los obteni
dos para el resto delas combinaciones. Por el contrario, el mismo parámetro calcula
do con el modelo del depredador al azar, señala las combinaciones LI-C1 y L1-C2
como las de más altos valores (Fig. 4).
af2
a08
0.04
O
(,\
(,1
(,3
Ó'
Fig. 2. Proporción de individuos muertos no ingeridos respecto del total de individuos muertos,
en función del tamañodel depredador(T.setigcr)yde lapresa (e. pipiens)ydiferentesdensi
dadesde la presa.a =U,b =L2Ye=L3.
BAL5EIRO, E.G. & L.A. FERNANDEZ, Depredador-presa R3
Fig. 3.Variación de la tasa dedepredaciónen función del tamañodeldepredador (T. setiger)y de
la presa (e. pipiens).a =ecuacióndisco,b =depredadoral azar.
Fig. 4. Variación del tiempode manipuleo (en horas) en función del tamaño del depredador (T.
setíger) y dela presa (e. pipiens). a =ecuacióndisco, b=depredadoral azar.
DISCUSION
Las relaciones de depredador-presa y parasitoide-huésped son de mucha im
portancia dentro de la ecología de insectos. Existen diferencias fundamentales entre
ambas relaciones ya queen la de parasitoide-huésped no existe ninguna posibilidad
de que la eficiencia de captura (por parte de la hembra) o tasa de depredación varíe
con el tamaño del parasitoide. Por otra parte, los parasitoides presentan una
especificidad marcada y por ello una elevada especialización en la selección de sus
presas;inclusoposeenespecializacióndentrodela misma especiede presa, variando
el coeficientede ataquedeacuerdoconelestadodedesarrollodela presa (Liljesthrom,
1987). En contraposición, la relacióndepredador-presa plantea diferencias ya que los
insectos actuarían en su mayoría como polífagos, distinguiéndose por el grado de
generalizacióno especialización de la relación (Hassell & May, 1986). Además, entre
el depredadoryla presa se planteaque variacionesenel tamaño del primero afectan
la tasa de depredación; esta característica resulta importante en el caso de los insec
tos, ya quediferentes estadios y estados de desarrollo, y enconsecuencia de tamaño,
actúan como depredadores.
84 Reo, Soco Entomol. ArgL'llt. 51 (1-4),1992
Algunos autores han encontrado variaciones en la tasa de depredación depen
diendodel tamaño dela presaodel depredador(CIen, 1975;Thompson,1975;McArdle
& Lawton, 1979; Blois & Cloarec, 1983), aunque no todos observaron tendencias si
milares. Thompson (1975) describe una superficie relativamente plana en la tasa de
depredación de cinco tamaños de depredadores (lsclinura elcgans) y cinco de presa
(Daphnia magna). Porsu parte,McArdle & Lawton (1979) encontraron superficies más
complejas en la relación entre Notonccta glauca y Daphnia sp.
En el caso estudiado de T. setígery C. pipicnsla superficie hallada resulta simi
lar, con alguna distorsión, a la descripta por Thompson (1975) y parece responder a
la teoría de la alimentación óptima (Hasscll, 1978), donde se espera que la tasa de
depredación se incrementecon el aumento de tamaño del depredador y disminución
del tamaño de la presa. Merece destacarse que las tasas de depredación resultantes
de los dos modelos muestran que la superficie obtenida no mantiene esta tendencia
cuando se considera el tamaño más pequeño de la presa (el) (Fig. 3). Puede ocurrir
que la Cl no posea un tamaño suficientemente apropiado, por lo menos en lo que
resulta predecible para las L2 y L3. Esta situación podría enmarcarse en la idea se
gún la cual diferentes tamaños de depredador manifiestan preferencias por distintos
tamaños de presa (Blois & Cloarec, 1983); esto distorsionaría la superficie descripta
por Thompson (1975) que responde a la teoría clásica (Hassell, 1978).
Con respecto al tiempo de manipuleo (Tlz) (Fig. 4) las tendenciasobservadasen
ambos modelossondiferentes. ElThcalculado sobrela basedela ecuación disco (Fig.
4a), es complejo y tiende a aumentar con la disminución del tamaño del depredador
y el aumento del de la presa, según el otro modelo la situación se plantea de modo
muydiferente (Fig.4b). De acuerdo con los datos obtenidos, el tiempo de manipuleo
tendría una variación poco predecible sin responder a un patrón definido. Las dife
renciasobservadasentreambos modelos puedenresultar de los distintoscálculosim
plicados en ellos. En el modelo del depredador al azar los cálculos se basan en una
linearizacióndela relaciónentre el logaritmo dela proporciónde sobrevivientes yel
número de individuos ingeridos (Rogers, 1972; Juliano & Williams, 1987) ya que, de
acuerdo con el modelo, debería calcularse por un proceso iterativo (Hassell, 1978).
Teniendo esto en cuenta, es muy probable que la linearización impuesta a los datos
distorsione los valores estimados de Th,
Con respecto a la proporción de individuos muertos no ingeridos (Fig. 2), pue
de observarse para Ll y L2que esta proporción se incrementa al aumentar la densi
dad y el tamaño de la presa. Para el caso de L3 también aumenta con la densidad y
parecería aumentarcon el tamaño de la presa, aunque esto último no resulta tan cla
ro. Rogers& Hassell (1974) yBeddington(1975) desarrollan modelosdeinterferencia
entredepredadoreso parasitoides. Estos modelos postulanque al aumentarla densi
dad del depredador o del parasitoide, la eficiencia de búsqueda, definida como la
proporción de individuos atacados, disminuye, ya que los depredadores perderían
cierto tiempo luego de un encuentro entre ellos. Sin embargo, en estos trabajos no se
plantea la posibilidad de que un depredador sea interferido porotra presa. Esta últi
ma situación parecería manifestarse en la relación aquí estudiada. Esta interferencia
consistiría en queel depredadoren densidadescrecientesde presas, recibiría también
crecientes estímulos de las presas circundantes de manera tal que, luego de atacar a
una de ellas y antes de ingerirla, otra estimularía su ataque. Como consecuencia, un
gran número de presas quedarían atacadas sin ingerir, hecho que se observa a partir
de los datos de este trabajo.
Por lo expuesto surge que en la relación depredador-presa entre T. sctiger y C.
pipiens,la tasa dedepredación tiene una variacióngeneralmentepredecible porla su
perficie calculada por Thompson (1975). Sin embargo, la respuesta observada en los
pares que involucran a Cl podrían revelar la existencia de preferencias en la selec-
BALSEIRO, E.G. & L. A. FERNANDEZ, Depredador-presa 8S
ción de la presa. A pesar de que no se han realizado experiencias combinando dife
rentes tamaños de presas, de manera que permitiesensu comprobación directa como
en el caso planteado por Blois & Cloarcc (198S), el cálculo efectuado de la tasa de
depredación parece ser una buena estimación indirecta de la existencia de una selec
tividad.
AGRADECIMIENTOS
Queremos expresar nuestro agradecimiento al Centro de Estudios de Parásitos
yVectores (CEPAVE) yenespecial al Dr. J. J. Carcía y al Sr. C. Rossi, por facilitarnos
larvasde C. pipiensdela colonia establecida en dicho Centro. Este trabajo se financió
con un subsidio del CONICET otorgado a J. A. Schnack (PID 3-074200/85).
BIBLIOGRAFIA CITADA
BALSEIRO,E.G. 1982. Estadísticosvitalesen Culexpinicn« L.(Díptera,Culicidae). limnobios2:323
329.
BEDDINGTON, J. R. 1975. Mutual interfcrence betwccn parasites or prcdators and its effect on
searchingefficiency. J. Anim. Ecol.44: 331-340.
BEDDINGTON, J. R., M. P. HASSELL & J. H. LAWTON. 1976. The cornponcnts of arthropod
predation. 11. The predatorratoof increase. J. Anim, Ecol.45: 165-185.
BLOIS, C.& A.CLOAREC. 1983.Densitydcpcndcntpreyselectionin thewaterstickinsectRanatra
linearis (1Ieteroptera). J. Auim. Ecol.52: 849-866.
FERNANDEZ, L. A. & A. O. BACIIMANN. 1980. Nota sobre Hydrophilidae neotropicales
(Coleóptera) I. Reo. Soc. Entomol. Argcnt.39: 271-277.
GLEN,D.M. 1975.Searchingbehaviourand prey-dcnsityrequirernentsof Blepharídontus angulatus
(Fall) (Hctcroptera, Miridae) asa predator of the lime aphid Eucaíliptcrus tiliae(L.) and
leafhooper Hinetoidea alncti (Dahlbom). J. /utim. Ecol.44: 115-134.
HASSELL,M. P. 1978. Thedvnamics ofArthropodPrcdaior-PreuSustem«. Princeton University Press.
HASSELL, M. P., J. H. LAWTON & J. R. BEDDINGTON. 1976. The components of arthropod
predation. I.TIle prey death rateof.Anim. Ecol.45: 135-164.
HASSELL,M. P.& R.M. MAY. 1986. Ceneralistandspecialistnaturalcncmies in insectpredator
prey interactions. J. Anim. Ecvl. 55: 923-940.
HOLLING, C. S. 1959. The cornponents of predation as revealed by a study of smalI mammal
predationsof the Europcan pinesawfly.Can. Eniomol, 91: 283-320.
JULIANO,S.A. & F.M. WILLIAMS. 1987. Acomparison of methodsfor estimatingthefunctional
responses parametersof the random predatorequation.f.Anim. Ecol. 56: 641-653.
LILJESTHRÓM,G.1987.RespuestasdeTrichopodagiacomdlií(Blanchard,1966)(Díptera,Tachinidae)
a variaciones en la densidad de Nczara oiridula (L.) (Herniptcra, Pentatomidae). Reo, SOCo
Entomo!. Argcnt.44: 161-167.
McARDLE,B.J.&J.H. LAWTON. 1979. Effectof preysizeandpredatorinstaron thepredationof
DaphniabyNotonccta. Ecol.Ent.4:267-275.
RANTA, E. & V. NUUTINEN. 1985. Foraging by the smooth newt (Triturius oulgaris) on
zooplankton. Functional responsesand diet. J. /snim, Ecol. 54: 275-293.
ROGERS, D.J.1972. Random searchand insect population models.f.Anim. Ecol.41: 369-383.
ROGERS, D.J.&M. P.IIASSELL. 1974. General modclsfor insectparasiteand predatorsearching
behaviour: Interference. J. Auim. Ecol.43: 239-253.
saLOMON, M. E. 1949. TIle natural control of animal population.f.Anim. Ecol. 18: 1-35.
THOMPSON, D.J.1975. Towards a predator-prey model incorporating age-structure: theeffects
of predator and prey size on the predation of Daphnia maglla by lschnura elcgans. [, Anim.
Ecol. 44: 907-916.
Recibido: 4-X-1989
Aceptado: ll-IlI-1991