Exploring the Cell Cycle of Archaea

72 Pages·2007·0.58 MB·English

Digital Comprehensive Summaries of Uppsala Dissertations
from the Faculty of Science and Technology 300
Exploring the Cell Cycle of
Archaea
MAGNUS LUNDGREN
ACTA
UNIVERSITATIS
UPSALIENSIS ISSN1651-6214
UPPSALA ISBN978-91-554-6881-1
2007 urn:nbn:se:uu:diva-7848
(cid:4)(cid:5)(cid:6)(cid:6)(cid:7)(cid:8)(cid:9)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:13)(cid:8)(cid:7)(cid:6)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:7)(cid:14)(cid:10)(cid:9)(cid:15)(cid:13)(cid:13)(cid:6)(cid:10)(cid:16)(cid:10)(cid:15)(cid:12)(cid:5)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:6)(cid:5)(cid:9)(cid:18)(cid:9)(cid:11)(cid:19)(cid:7)(cid:13)(cid:20)(cid:19)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:16)(cid:18)(cid:7)(cid:22)(cid:10)(cid:23)(cid:5)(cid:12)(cid:7)(cid:14)(cid:5)(cid:12)(cid:24)(cid:5)(cid:12)(cid:14)(cid:10)(cid:25)(cid:16)(cid:6)(cid:10)(cid:16)(cid:7)(cid:12)(cid:26)
(cid:27)(cid:17)(cid:11)(cid:16)(cid:20)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:6)(cid:19)(cid:5)(cid:11)(cid:16)(cid:11)(cid:28)(cid:5)(cid:6)(cid:29)(cid:9)(cid:21)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:8)(cid:20)(cid:23)(cid:26)(cid:30)(cid:11)(cid:8)(cid:19)(cid:18)(cid:17)(cid:31)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:32)(cid:33)(cid:26)(cid:15)(cid:13)(cid:13)(cid:6)(cid:10)(cid:16)(cid:10)(cid:26)(cid:34)(cid:8)(cid:5)(cid:14)(cid:10)(cid:18)(cid:26)(cid:35)(cid:10)(cid:18)(cid:32)(cid:33)(cid:26)(cid:36)(cid:37)(cid:37)(cid:38)(cid:10)(cid:9)(cid:32)(cid:39)(cid:40)(cid:32)(cid:41)(cid:42)(cid:11)(cid:8)
(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:14)(cid:7)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:7)(cid:11)(cid:42)(cid:4)(cid:11)(cid:21)(cid:9)(cid:11)(cid:8)(cid:11)(cid:42)(cid:43)(cid:25)(cid:5)(cid:16)(cid:11)(cid:6)(cid:11)(cid:13)(cid:25)(cid:18)(cid:44)(cid:45)(cid:25)(cid:7)(cid:7)(cid:22)(cid:10)(cid:23)(cid:5)(cid:12)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:46)(cid:5)(cid:16)(cid:16)(cid:19)(cid:7)(cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:14)(cid:20)(cid:21)(cid:9)(cid:7)(cid:14)(cid:5)(cid:12)(cid:27)(cid:12)(cid:28)(cid:16)(cid:5)(cid:6)(cid:25)(cid:44)
(cid:4)(cid:5)(cid:6)(cid:7)(cid:8)(cid:9)(cid:10)(cid:7)
(cid:24)(cid:20)(cid:12)(cid:14)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:12)(cid:26)(cid:35)(cid:44)(cid:36)(cid:37)(cid:37)(cid:38)(cid:44)(cid:27)(cid:22)(cid:13)(cid:16)(cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:47)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:47)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7)(cid:11)(cid:42)(cid:48)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:44)(cid:48)(cid:21)(cid:9)(cid:10)(cid:15)(cid:12)(cid:5)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:6)(cid:5)(cid:9)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:6)(cid:15)(cid:13)(cid:6)(cid:10)(cid:16)(cid:5)(cid:7)(cid:12)(cid:6)(cid:5)(cid:6)(cid:44)
(cid:4)(cid:5)(cid:6)(cid:5)(cid:7)(cid:8)(cid:9)(cid:10)(cid:11)(cid:12)(cid:13)(cid:14)(cid:15)(cid:16)(cid:15)(cid:17)(cid:18)(cid:5)(cid:19)(cid:15)(cid:20)(cid:21)(cid:12)(cid:12)(cid:8)(cid:14)(cid:5)(cid:15)(cid:18)(cid:11)(cid:22)(cid:23)(cid:13)(cid:13)(cid:18)(cid:8)(cid:9)(cid:8)(cid:4)(cid:5)(cid:18)(cid:18)(cid:15)(cid:14)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:5)(cid:11)(cid:17)(cid:18)(cid:22)(cid:14)(cid:11)(cid:12)(cid:7)(cid:16)(cid:15)(cid:24)(cid:8)(cid:25)(cid:21)(cid:9)(cid:7)(cid:26)(cid:11)(cid:22)(cid:20)(cid:25)(cid:5)(cid:15)(cid:17)(cid:25)(cid:15)(cid:8)(cid:17)(cid:27)
(cid:28)(cid:15)(cid:25)(cid:16)(cid:17)(cid:11)(cid:9)(cid:11)(cid:6)(cid:26)(cid:39)(cid:37)(cid:37)(cid:44)(cid:38)(cid:32)(cid:13)(cid:13)(cid:44)(cid:15)(cid:13)(cid:13)(cid:6)(cid:10)(cid:16)(cid:10)(cid:44)(cid:49)(cid:50)(cid:51)(cid:30)(cid:52)(cid:38)(cid:33)(cid:53)(cid:52)(cid:32)(cid:53)(cid:41)(cid:41)(cid:54)(cid:53)(cid:55)(cid:33)(cid:33)(cid:32)(cid:53)(cid:32)(cid:44)
(cid:48)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:5)(cid:6)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:9)(cid:25)(cid:5)(cid:8)(cid:14)(cid:14)(cid:11)(cid:23)(cid:10)(cid:5)(cid:12)(cid:11)(cid:42)(cid:16)(cid:5)(cid:42)(cid:7)(cid:26)(cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:21)(cid:11)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:14)(cid:11)(cid:12)(cid:16)(cid:18)(cid:9)(cid:25)(cid:5)(cid:8)(cid:9)(cid:18)(cid:18)(cid:7)(cid:10)(cid:8)(cid:6)(cid:10)(cid:28)(cid:11)(cid:44)(cid:49)(cid:12)(cid:10)(cid:23)(cid:5)(cid:21)(cid:8)(cid:11)(cid:6)(cid:21)(cid:11)(cid:13)(cid:7)(cid:10)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)
(cid:10)(cid:13)(cid:13)(cid:7)(cid:10)(cid:8)(cid:5)(cid:12)(cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:9)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:20)(cid:5)(cid:6)(cid:25)(cid:10)(cid:19)(cid:16)(cid:7)(cid:42)(cid:8)(cid:11)(cid:23)(cid:19)(cid:10)(cid:21)(cid:9)(cid:7)(cid:8)(cid:5)(cid:10)(cid:26)(cid:19)(cid:20)(cid:9)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:18)(cid:25)(cid:10)(cid:17)(cid:7)(cid:19)(cid:7)(cid:7)(cid:12)(cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:9)(cid:11)(cid:19)(cid:7)(cid:23)(cid:11)(cid:8)(cid:7)(cid:21)(cid:16)(cid:11)(cid:6)(cid:7)(cid:16)(cid:18)(cid:8)(cid:7)(cid:16)(cid:10)(cid:9)(cid:7)(cid:14)
(cid:9)(cid:11)(cid:7)(cid:20)(cid:29)(cid:10)(cid:8)(cid:18)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:6)(cid:9)(cid:25)(cid:10)(cid:12)(cid:9)(cid:11)(cid:19)(cid:10)(cid:21)(cid:9)(cid:7)(cid:8)(cid:5)(cid:10)(cid:44)(cid:27)(cid:6)(cid:13)(cid:7)(cid:21)(cid:5)(cid:10)(cid:16)(cid:16)(cid:18)(cid:21)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:8)(cid:10)(cid:16)(cid:5)(cid:12)(cid:42)(cid:11)(cid:8)(cid:23)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:13)(cid:8)(cid:11)(cid:21)(cid:7)(cid:6)(cid:6)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:5)(cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:23)(cid:11)(cid:16)(cid:11)(cid:28)(cid:11)(cid:20)(cid:6)(cid:9)(cid:11)(cid:9)(cid:25)(cid:10)(cid:9)
(cid:11)(cid:42) (cid:7)(cid:20)(cid:29)(cid:10)(cid:8)(cid:18)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:6)(cid:44) (cid:45)(cid:25)(cid:7) (cid:10)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:26) (cid:13)(cid:8)(cid:7)(cid:17)(cid:5)(cid:11)(cid:20)(cid:6)(cid:16)(cid:18) (cid:9)(cid:25)(cid:11)(cid:20)(cid:28)(cid:25)(cid:9) (cid:9)(cid:11) (cid:19)(cid:7) (cid:16)(cid:5)(cid:23)(cid:5)(cid:9)(cid:7)(cid:14) (cid:9)(cid:11) (cid:7)(cid:22)(cid:9)(cid:8)(cid:7)(cid:23)(cid:7) (cid:7)(cid:12)(cid:17)(cid:5)(cid:8)(cid:11)(cid:12)(cid:23)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:6)(cid:26)
(cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:6)(cid:9)(cid:5)(cid:9)(cid:20)(cid:9)(cid:7) (cid:10) (cid:16)(cid:10)(cid:8)(cid:28)(cid:7) (cid:13)(cid:10)(cid:8)(cid:9) (cid:11)(cid:42) (cid:16)(cid:5)(cid:42)(cid:7) (cid:11)(cid:12) (cid:27)(cid:10)(cid:8)(cid:9)(cid:25) (cid:9)(cid:11) (cid:10)(cid:12) (cid:7)(cid:22)(cid:9)(cid:7)(cid:12)(cid:9) (cid:9)(cid:25)(cid:10)(cid:9) (cid:25)(cid:10)(cid:6) (cid:11)(cid:12)(cid:16)(cid:18) (cid:19)(cid:7)(cid:28)(cid:20)(cid:12) (cid:9)(cid:11) (cid:19)(cid:7) (cid:20)(cid:12)(cid:14)(cid:7)(cid:8)(cid:6)(cid:9)(cid:11)(cid:11)(cid:14)(cid:44)
(cid:4)(cid:7)(cid:6)(cid:13)(cid:5)(cid:9)(cid:7)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:5)(cid:8)(cid:10)(cid:19)(cid:20)(cid:12)(cid:14)(cid:10)(cid:12)(cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:5)(cid:9)(cid:9)(cid:16)(cid:7)(cid:5)(cid:6)(cid:29)(cid:12)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:10)(cid:19)(cid:11)(cid:20)(cid:9)(cid:6)(cid:7)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:10)(cid:16)(cid:21)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:8)(cid:10)(cid:16)(cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:53)(cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7)(cid:42)(cid:7)(cid:10)(cid:9)(cid:20)(cid:8)(cid:7)(cid:6)(cid:26)(cid:6)(cid:20)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:6)(cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)
(cid:14)(cid:5)(cid:17)(cid:5)(cid:6)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:10)(cid:12)(cid:14)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7)(cid:6)(cid:7)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:28)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:44)
(cid:34)(cid:11)(cid:8) (cid:9)(cid:25)(cid:5)(cid:6) (cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:6)(cid:5)(cid:6)(cid:26) (cid:10) (cid:21)(cid:11)(cid:23)(cid:13)(cid:8)(cid:7)(cid:25)(cid:7)(cid:12)(cid:6)(cid:5)(cid:17)(cid:7) (cid:6)(cid:9)(cid:20)(cid:14)(cid:18) (cid:11)(cid:42) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16) (cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7) (cid:5)(cid:12) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:23)(cid:11)(cid:14)(cid:7)(cid:16) (cid:10)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:11)(cid:12) (cid:20)(cid:21)(cid:9)(cid:22)(cid:11)(cid:9)(cid:11)(cid:29)(cid:21)(cid:18)
(cid:8)(cid:25)(cid:5)(cid:27)(cid:11)(cid:25)(cid:8)(cid:9)(cid:27)(cid:8)(cid:14)(cid:5)(cid:21)(cid:18) (cid:46)(cid:10)(cid:6) (cid:13)(cid:7)(cid:8)(cid:42)(cid:11)(cid:8)(cid:23)(cid:7)(cid:14)(cid:26) (cid:14)(cid:7)(cid:6)(cid:21)(cid:8)(cid:5)(cid:19)(cid:5)(cid:12)(cid:28) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:23)(cid:10)(cid:56)(cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:9)(cid:18) (cid:11)(cid:42) (cid:5)(cid:9)(cid:6) (cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:53)(cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7) (cid:8)(cid:7)(cid:28)(cid:20)(cid:16)(cid:10)(cid:9)(cid:7)(cid:14) (cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:7)(cid:6)(cid:44)
(cid:50)(cid:7)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:10)(cid:16)(cid:29)(cid:12)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:4)(cid:30)(cid:48)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:7)(cid:6)(cid:26)(cid:10)(cid:6)(cid:46)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:10)(cid:6)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:7)(cid:6)(cid:13)(cid:8)(cid:7)(cid:17)(cid:5)(cid:11)(cid:20)(cid:6)(cid:16)(cid:18)(cid:12)(cid:11)(cid:9)(cid:29)(cid:12)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:9)(cid:11)(cid:25)(cid:10)(cid:17)(cid:7)(cid:10)(cid:8)(cid:11)(cid:16)(cid:7)
(cid:5)(cid:12) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16) (cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7)(cid:26) (cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:13)(cid:16)(cid:10)(cid:18)(cid:7)(cid:14) (cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:5)(cid:21) (cid:9)(cid:8)(cid:10)(cid:12)(cid:6)(cid:21)(cid:8)(cid:5)(cid:13)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:44) (cid:50)(cid:7)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:10)(cid:16) (cid:9)(cid:8)(cid:10)(cid:12)(cid:6)(cid:21)(cid:8)(cid:5)(cid:13)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12) (cid:42)(cid:10)(cid:21)(cid:9)(cid:11)(cid:8)(cid:6)(cid:26) (cid:29)(cid:5)(cid:12)(cid:10)(cid:6)(cid:7)(cid:6) (cid:10)(cid:12)(cid:14)
(cid:4)(cid:30)(cid:48) (cid:6)(cid:7)(cid:57)(cid:20)(cid:7)(cid:12)(cid:21)(cid:7) (cid:7)(cid:16)(cid:7)(cid:23)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:6) (cid:46)(cid:7)(cid:8)(cid:7) (cid:5)(cid:14)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:5)(cid:42)(cid:5)(cid:7)(cid:14) (cid:10)(cid:6) (cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:53)(cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7) (cid:8)(cid:7)(cid:28)(cid:20)(cid:16)(cid:10)(cid:9)(cid:11)(cid:8)(cid:18) (cid:7)(cid:16)(cid:7)(cid:23)(cid:7)(cid:12)(cid:9)(cid:6)(cid:44) (cid:48)(cid:23)(cid:11)(cid:12)(cid:28) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:23)(cid:11)(cid:6)(cid:9)
(cid:5)(cid:23)(cid:13)(cid:11)(cid:8)(cid:9)(cid:10)(cid:12)(cid:9)(cid:42)(cid:5)(cid:12)(cid:14)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:6)(cid:46)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:20)(cid:9)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:17)(cid:7)(cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:14)(cid:5)(cid:17)(cid:5)(cid:6)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:10)(cid:12)(cid:14)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7)(cid:6)(cid:7)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:28)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:23)(cid:10)(cid:21)(cid:25)(cid:5)(cid:12)(cid:7)(cid:8)(cid:5)(cid:7)(cid:6)(cid:44)
(cid:20)(cid:21)(cid:9)(cid:22)(cid:11)(cid:9)(cid:11)(cid:29)(cid:21)(cid:18)(cid:6)(cid:13)(cid:7)(cid:21)(cid:5)(cid:7)(cid:6)(cid:46)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:21)(cid:11)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:14)(cid:9)(cid:11)(cid:25)(cid:10)(cid:17)(cid:7)(cid:9)(cid:25)(cid:8)(cid:7)(cid:7)(cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:28)(cid:5)(cid:12)(cid:6)(cid:11)(cid:42)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:26)(cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:6)(cid:9)(cid:5)(cid:9)(cid:20)(cid:9)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:42)(cid:5)(cid:8)(cid:6)(cid:9)
(cid:29)(cid:12)(cid:11)(cid:46)(cid:12) (cid:13)(cid:8)(cid:11)(cid:29)(cid:10)(cid:8)(cid:18)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:6) (cid:46)(cid:5)(cid:9)(cid:25) (cid:23)(cid:20)(cid:16)(cid:9)(cid:5)(cid:13)(cid:16)(cid:7) (cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:28)(cid:5)(cid:12)(cid:6)(cid:44) (cid:48)(cid:16)(cid:16) (cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:28)(cid:5)(cid:12)(cid:6) (cid:5)(cid:12)(cid:5)(cid:9)(cid:5)(cid:10)(cid:9)(cid:7) (cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12) (cid:5)(cid:12) (cid:10) (cid:6)(cid:18)(cid:12)(cid:21)(cid:25)(cid:8)(cid:11)(cid:12)(cid:11)(cid:20)(cid:6)
(cid:23)(cid:10)(cid:12)(cid:12)(cid:7)(cid:8)(cid:44)(cid:47)(cid:14)(cid:21)(cid:55)(cid:13)(cid:8)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:5)(cid:12)(cid:6)(cid:46)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:9)(cid:11)(cid:19)(cid:5)(cid:12)(cid:14)(cid:9)(cid:11)(cid:11)(cid:8)(cid:5)(cid:28)(cid:5)(cid:12)(cid:8)(cid:7)(cid:21)(cid:11)(cid:28)(cid:12)(cid:5)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:19)(cid:11)(cid:22)(cid:7)(cid:6)(cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:6)(cid:7)(cid:8)(cid:17)(cid:7)(cid:14)(cid:10)(cid:21)(cid:8)(cid:11)(cid:6)(cid:6)(cid:9)(cid:25)(cid:7)
(cid:48)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:14)(cid:11)(cid:23)(cid:10)(cid:5)(cid:12)(cid:44)(cid:45)(cid:46)(cid:11)(cid:47)(cid:14)(cid:21)(cid:55)(cid:13)(cid:8)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:5)(cid:12)(cid:6)(cid:42)(cid:20)(cid:12)(cid:21)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:10)(cid:6)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:5)(cid:12)(cid:5)(cid:9)(cid:5)(cid:10)(cid:9)(cid:11)(cid:8)(cid:6)(cid:26)(cid:46)(cid:25)(cid:5)(cid:16)(cid:7)(cid:10)(cid:9)(cid:25)(cid:5)(cid:8)(cid:14)(cid:13)(cid:10)(cid:8)(cid:10)(cid:16)(cid:11)(cid:28)(cid:5)(cid:6)
(cid:5)(cid:23)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:7)(cid:14)(cid:10)(cid:6)(cid:10)(cid:12)(cid:7)(cid:28)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:17)(cid:7)(cid:42)(cid:10)(cid:21)(cid:9)(cid:11)(cid:8)(cid:44)(cid:58)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:46)(cid:10)(cid:6)(cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:46)(cid:12)(cid:9)(cid:11)(cid:13)(cid:8)(cid:11)(cid:21)(cid:7)(cid:7)(cid:14)(cid:10)(cid:9)(cid:10)(cid:8)(cid:10)(cid:9)(cid:7)(cid:6)(cid:5)(cid:23)(cid:5)(cid:16)(cid:10)(cid:8)(cid:9)(cid:11)(cid:9)(cid:25)(cid:10)(cid:9)(cid:11)(cid:42)
(cid:7)(cid:20)(cid:29)(cid:10)(cid:8)(cid:18)(cid:11)(cid:9)(cid:7)(cid:6)(cid:44)
(cid:48) (cid:13)(cid:10)(cid:8)(cid:9)(cid:5)(cid:21)(cid:20)(cid:16)(cid:10)(cid:8) (cid:9)(cid:18)(cid:13)(cid:7) (cid:11)(cid:42) (cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16) (cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7) (cid:11)(cid:8)(cid:28)(cid:10)(cid:12)(cid:5)(cid:59)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12) (cid:46)(cid:10)(cid:6) (cid:42)(cid:11)(cid:20)(cid:12)(cid:14) (cid:9)(cid:11) (cid:19)(cid:7) (cid:20)(cid:12)(cid:20)(cid:6)(cid:20)(cid:10)(cid:16)(cid:16)(cid:18) (cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:6)(cid:7)(cid:8)(cid:17)(cid:7)(cid:14) (cid:5)(cid:12) (cid:9)(cid:25)(cid:7)
(cid:47)(cid:8)(cid:7)(cid:12)(cid:10)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:11)(cid:9)(cid:10) (cid:13)(cid:25)(cid:18)(cid:16)(cid:20)(cid:23)(cid:44) (cid:48)(cid:16)(cid:16) (cid:9)(cid:25)(cid:7) (cid:6)(cid:9)(cid:20)(cid:14)(cid:5)(cid:7)(cid:14) (cid:6)(cid:13)(cid:7)(cid:21)(cid:5)(cid:7)(cid:6) (cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:13)(cid:16)(cid:10)(cid:18)(cid:7)(cid:14) (cid:10) (cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:8)(cid:9) (cid:13)(cid:8)(cid:7)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:17)(cid:7) (cid:13)(cid:25)(cid:10)(cid:6)(cid:7) (cid:10)(cid:12)(cid:14) (cid:10)
(cid:16)(cid:11)(cid:12)(cid:28) (cid:13)(cid:11)(cid:6)(cid:9)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:17)(cid:7) (cid:13)(cid:25)(cid:10)(cid:6)(cid:7)(cid:26) (cid:10)(cid:12)(cid:14) (cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7) (cid:19)(cid:7)(cid:9)(cid:46)(cid:7)(cid:7)(cid:12) (cid:11)(cid:12)(cid:7) (cid:10)(cid:12)(cid:14) (cid:9)(cid:46)(cid:11) (cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7) (cid:21)(cid:11)(cid:13)(cid:5)(cid:7)(cid:6)(cid:44) (cid:60)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7) (cid:6)(cid:5)(cid:59)(cid:7)(cid:6)
(cid:46)(cid:7)(cid:8)(cid:7) (cid:14)(cid:7)(cid:9)(cid:7)(cid:8)(cid:23)(cid:5)(cid:12)(cid:7)(cid:14) (cid:42)(cid:11)(cid:8) (cid:6)(cid:7)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:10)(cid:16) (cid:6)(cid:13)(cid:7)(cid:21)(cid:5)(cid:7)(cid:6)(cid:44) (cid:45)(cid:25)(cid:7) (cid:7)(cid:20)(cid:8)(cid:18)(cid:10)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:11)(cid:12) (cid:30)(cid:15)(cid:7)(cid:16)(cid:8)(cid:17)(cid:11)(cid:7)(cid:16)(cid:15)(cid:14)(cid:12)(cid:11)(cid:29)(cid:8)(cid:25)(cid:7)(cid:15)(cid:14) (cid:7)(cid:16)(cid:15)(cid:14)(cid:12)(cid:31)
(cid:8)(cid:21)(cid:7)(cid:11)(cid:7)(cid:14)(cid:11)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:25)(cid:21)(cid:18) (cid:46)(cid:10)(cid:6) (cid:10)(cid:16)(cid:6)(cid:11) (cid:6)(cid:9)(cid:20)(cid:14)(cid:5)(cid:7)(cid:14)(cid:26) (cid:10)(cid:12)(cid:14) (cid:5)(cid:9) (cid:46)(cid:10)(cid:6) (cid:6)(cid:25)(cid:11)(cid:46)(cid:12) (cid:9)(cid:11) (cid:5)(cid:12)(cid:5)(cid:9)(cid:5)(cid:10)(cid:9)(cid:7) (cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7) (cid:6)(cid:7)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:28)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12) (cid:14)(cid:20)(cid:8)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:26) (cid:11)(cid:8)
(cid:56)(cid:20)(cid:6)(cid:9)(cid:10)(cid:42)(cid:9)(cid:7)(cid:8)(cid:26)(cid:8)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:44)(cid:49)(cid:12)(cid:21)(cid:11)(cid:12)(cid:9)(cid:8)(cid:10)(cid:6)(cid:9)(cid:9)(cid:11)(cid:9)(cid:25)(cid:7)(cid:21)(cid:8)(cid:7)(cid:12)(cid:10)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:5)(cid:9)(cid:12)(cid:7)(cid:17)(cid:7)(cid:8)(cid:14)(cid:5)(cid:6)(cid:13)(cid:16)(cid:10)(cid:18)(cid:7)(cid:14)(cid:10)(cid:6)(cid:5)(cid:12)(cid:28)(cid:16)(cid:7)(cid:28)(cid:7)(cid:12)(cid:11)(cid:23)(cid:7)(cid:21)(cid:11)(cid:13)(cid:18)
(cid:13)(cid:7)(cid:8)(cid:21)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:44)
(cid:32)(cid:15)(cid:26)(cid:33)(cid:11)(cid:14)(cid:27)(cid:18)(cid:34)(cid:48)(cid:8)(cid:21)(cid:25)(cid:10)(cid:7)(cid:10)(cid:26)(cid:47)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:21)(cid:18)(cid:21)(cid:16)(cid:7)(cid:26)(cid:58)(cid:7)(cid:13)(cid:16)(cid:5)(cid:21)(cid:10)(cid:9)(cid:5)(cid:11)(cid:12)(cid:26)(cid:35)(cid:5)(cid:9)(cid:11)(cid:6)(cid:5)(cid:6)(cid:26)(cid:47)(cid:7)(cid:16)(cid:16)(cid:14)(cid:5)(cid:17)(cid:5)(cid:6)(cid:5)(cid:11)(cid:12)
(cid:30)(cid:8)(cid:6)(cid:17)(cid:21)(cid:18)(cid:35)(cid:21)(cid:17)(cid:27)(cid:6)(cid:14)(cid:15)(cid:17)(cid:36)(cid:4)(cid:15)(cid:13)(cid:8)(cid:14)(cid:7)(cid:12)(cid:15)(cid:17)(cid:7)(cid:11)(cid:22)(cid:37)(cid:19)(cid:11)(cid:9)(cid:21)(cid:7)(cid:5)(cid:11)(cid:17)(cid:36)(cid:38)(cid:15)(cid:17)(cid:11)(cid:12)(cid:5)(cid:25)(cid:18)(cid:8)(cid:17)(cid:27)(cid:20)(cid:26)(cid:18)(cid:7)(cid:15)(cid:12)(cid:8)(cid:7)(cid:5)(cid:25)(cid:18)(cid:36)(cid:39)(cid:11)(cid:14)(cid:29)(cid:26)(cid:19)(cid:40)(cid:41)(cid:42)(cid:10)(cid:36)
(cid:23)(cid:13)(cid:13)(cid:18)(cid:8)(cid:9)(cid:8)(cid:23)(cid:17)(cid:5)(cid:19)(cid:15)(cid:14)(cid:18)(cid:5)(cid:7)(cid:26)(cid:36)(cid:20)(cid:37)(cid:31)(cid:43)(cid:44)(cid:45)(cid:46)(cid:47)(cid:23)(cid:13)(cid:13)(cid:18)(cid:8)(cid:9)(cid:8)(cid:36)(cid:20)(cid:33)(cid:15)(cid:27)(cid:15)(cid:17)
(cid:61)(cid:35)(cid:10)(cid:28)(cid:12)(cid:20)(cid:6)(cid:24)(cid:20)(cid:12)(cid:14)(cid:28)(cid:8)(cid:7)(cid:12)(cid:36)(cid:37)(cid:37)(cid:38)
(cid:49)(cid:50)(cid:50)(cid:30)(cid:32)(cid:55)(cid:41)(cid:32)(cid:53)(cid:55)(cid:36)(cid:32)(cid:54)
(cid:49)(cid:50)(cid:51)(cid:30)(cid:52)(cid:38)(cid:33)(cid:53)(cid:52)(cid:32)(cid:53)(cid:41)(cid:41)(cid:54)(cid:53)(cid:55)(cid:33)(cid:33)(cid:32)(cid:53)(cid:32)
(cid:20)(cid:8)(cid:12)(cid:40)(cid:12)(cid:19)(cid:12)(cid:40)(cid:6)(cid:7)(cid:40)(cid:20)(cid:20)(cid:40)(cid:14)(cid:5)(cid:17)(cid:10)(cid:53)(cid:38)(cid:33)(cid:54)(cid:33)(cid:62)(cid:25)(cid:9)(cid:9)(cid:13)(cid:40)(cid:63)(cid:63)(cid:20)(cid:8)(cid:12)(cid:44)(cid:29)(cid:19)(cid:44)(cid:6)(cid:7)(cid:63)(cid:8)(cid:7)(cid:6)(cid:11)(cid:16)(cid:17)(cid:7)(cid:64)(cid:20)(cid:8)(cid:12)(cid:65)(cid:20)(cid:8)(cid:12)(cid:40)(cid:12)(cid:19)(cid:12)(cid:40)(cid:6)(cid:7)(cid:40)(cid:20)(cid:20)(cid:40)(cid:14)(cid:5)(cid:17)(cid:10)(cid:53)(cid:38)(cid:33)(cid:54)(cid:33)(cid:66)
List of papers
This thesis is based on the following papers, which are referred to in the text
by their roman numerals.
I Robinson NP, Dionne I*, Lundgren M*, Marsh VL, Bernander
R, Bell SD.
Identification of two origins of replication in the single
chromosome of the archaeon Sulfolobussolfataricus.
Cell, 2004, 116:25-38.
II Lundgren M*, Andersson A*, Chen L, Nilsson P, Bernander R.
Three replication origins in Sulfolobus species: synchronous
initiation of chromosome replication and asynchronous
termination.
Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 2004,
101:7046-7051.
III Majerník AI*, Lundgren M*, McDermott P, Bernander R,
Chong JP.
DNA content and nucleoid distribution in Methanothermobacter
thermautotrophicus.
Journal of Bacteriology, 2005, 187:1856-1858.
IV Lundgren M, Bernander R.
A genome-wide transcription map of an archaeal cell cycle.
Proceedings of the National Academy of Sciences USA, 2007,
104:2939-2944
V Lundgren M, Malandrin L, Eriksson S, Huber H, Bernander R.
Cell Cycle Characteristics of Crenarchaea: Unity among
Diversity.
Manuscript
*These authors contributed equally
Reprints were made with the permission of the publishers
Papers by the author not included in this thesis
1. Lundgren M, Bernander R.
Archaeal cell cycle progress.
Current Opinion in Microbiology, 2005, 8:662-668.
2. Andersson AF, Lundgren M, Eriksson S, Rosenlund M,
Bernander R, Nilsson P.
Global analysis of mRNA stability in the archaeon Sulfolobus.
Genome Biology, 2006, 7:R99
3. Brouns SJ, Walther J, Snijders AP, van de Werken HJ, Willemen
HL, Worm P, de Vos MG, Andersson A, Lundgren M, Mazon
HF, van den Heuvel RH, Nilsson P, Salmon L, de Vos WM,
Wright PC, Bernander R, van der Oost J.
Identification of the missing links in prokaryotic pentose
oxidation pathways: evidence for enzyme recruitment.
Journal of Biological Chemistry, 2006, 281:27378-27388
Contents
Introduction.....................................................................................................7
Focus of this study......................................................................................8
The domain Archaea.....................................................................................10
A brief history of archaea research...........................................................10
Archaeal evolution and diversity..............................................................11
The genus Sulfolobus...............................................................................13
The cell cycle of Archaea.............................................................................15
General cell cycle features.......................................................................15
Replication...............................................................................................16
Replication origins in the three domains.............................................16
Replication initiation...........................................................................18
Replication elongation.........................................................................20
Replication termination.......................................................................24
Genome segregation.................................................................................25
Eukaryotic mitosis...............................................................................25
Bacterial genome segregation..............................................................26
Archaeal genome segregation..............................................................27
Cell division.............................................................................................28
Eukaryotic cytokinesis.........................................................................28
Bacterial cell division..........................................................................29
Archaeal cell division..........................................................................30
Flow Cytometry............................................................................................31
Principle of flow cytometry......................................................................31
Flow cytometry in cell cycle analysis......................................................32
Microarray technology..................................................................................33
Principle of microarrays...........................................................................33
Design of spotted microarrays..................................................................34
Cell cycle studies of the archaea...................................................................36
Physiological analysis of archaeal cell cycles (Paper III and V).............36
Cell cycle features of M. thermautotrophicus.....................................37
Conserved cell cycle characteristics in crenarchaea............................39
Characterization of replication initiation in Sulfolobus (Paper I and II)..41
Multiple replication origins in archaea................................................41
Cdc6 binds to replication origins.........................................................42
Cell cycle specific expression and the different roles of the Cdc6
proteins................................................................................................43
Comprehensive analysis of cell-cycle dependent transcription in
Sulfolobus (Paper IV)...............................................................................44
Synchronization method......................................................................44
Cyclic expression.................................................................................45
Concluding discussion and ideas for the future........................................48
Svensk sammanfattning................................................................................51
Acknowledgements.......................................................................................53
References.....................................................................................................55
Introduction
Microorganisms are the foundation of life on Earth; they are present in every
environment, from inside Antarctic ice and saline lakes like the Dead Sea to
deep inside the Earth’s crust and the superheated anoxic water of hot vents at
the bottom of the oceans. They have created, and are maintaining, the
environment necessary for organisms like ourselves (Madigan et al., 1997).
Our own intestines and skin are also full of microorganisms, vital to our
health and well-being, and our bodies harbor a large amount of microbial
cells, up to 10 times the number of human cells (Savage, 1977). The
exploration of the microbial world is essential to understanding ourselves,
our planet and all life upon it.
The first microscope, built by Antoni van Leeuwenhoek in 1674, enabled
us for the first time to study individual microbial cells, whose existence until
then had only been speculated. In the mid 19th century, Louis Pasteur used
cultivation methods to convincingly prove that microorganisms were
abundant in nature and that they did not arise spontaneously. The study of
microorganisms advanced further with the ability to grow microorganisms in
pure culture, in particular on solid media, developed by Robert Koch. His
work made it possible to separate microorganisms into species that could be
studied individually in the same way as e.g. plants and animals. However,
the small size and the low number of physiological characteristics of
microorganisms limited the study of the microbial world. The study of
microorganisms leaped forward with the onset of molecular biology in the
20th century. The identification of DNA, not protein, as the genetic material,
was crucial. Avery, MacLeod and McCarty demonstrated that DNA was the
“transforming principle”, endowing harmless bacteria with pathogenic
capacity by exposing them to DNA from disease-causing bacteria (Avery et
al., 1944). Later, Hershey and Chase proved that it was mainly DNA that
was transferred to bacteria during phage infection (Hershey and Chase,
1952). In 1953, James Watson and Francis Crick solved the three-
dimensional structure of the DNA polymer, using partly the DNA crystal
refraction data from Rosalind Franklin (Watson and Crick, 1953). The
structure elegantly revealed how the genetic material could be faithfully
copied into two identical molecules. These findings laid the foundation for
the central dogma of molecular biology, proposed by Francis Crick, which
stipulates that DNA is the genetic material, transcribed to messenger RNA
that in turn is translated into protein, the effecter molecule (Crick, 1958).
7
The decades since the characterization of DNA as the genetic material
have seen a formidable explosion in understanding of cells in the most
profound sense. However, for a long time the evolutionary history
(phylogeny) of microorganisms was a problem that seemed unsolvable.
There were simply not enough characteristics such as shape, color, motility
and metabolic properties which could be used for determining accurate
relatedness. That problem was elegantly solved by Carl Woese and George
Fox by direct investigation of the sequence of small subunit ribosomal RNA
(rRNA). The principles of Woese’s method have since become the gold
standard for determining relatedness in biology. Woese did his analysis by
enzymatically digesting the rRNA molecule and analyzing the fingerprint
that the pattern of pieces produced (Woese and Fox, 1977). The result
rocked the foundation that biology had been built upon.
In history, there have been several different theories on how all living
things are related and how they should be categorized. In the 18th century the
first taxonomist, Linnaeus, divided the world into three kingdoms: plants,
animals and minerals (Linnaeus, 1735). Microorganisms were inherently
difficult to place within the kingdoms and caused controversies that led to
various other models. In 1969, Whittaker proposed a five kingdom model
consisting of monera (prokaryotes) and four kingdoms of eukaryotes:
protista, plantae, fungi and animalia (Whittaker, 1969). Eukaryotes are the
organisms whose cells have nuclear membranes, while prokaryote cells lack
them. Woese challenged the view of prokaryotes and eukaryotes as the two
most distantly related groups of life when he presented his study of little-
explored methane producing bacteria, which were no more similar to other
bacteria than they were to eukaryotes. Woese suggested the division of life
into three domains: eubacteria, urkarya and archaebacteria, the last
compromising the enigmatic methanogenic “bacteria”. Subsequent analysis
of the archaebacteria revealed that they were actually more closely related to
urkarya than eubacteria despite their prokaryotic appearance, prompting
Woese to alter the nomenclature to Bacteria, Archaea and Eukaryotes
(Woese et al., 1990). This system has proven reliable, and the immense
amount of sequence data available, both from entire genomes and from
environmental DNA, can be assigned to domains according to Woese’s
model.
Focus of this study
The work presented in this thesis is focused on analyzing the life cycle of
archaeal microorganisms on both a physiological and a molecular level. The
physiological analysis was aimed at characterizing the cell cycle of a range
of species across the Archaea domain by measuring the length of the
different phases of the cell cycle, analyzing the ploidy of the cells and
8
studying the processes of genome segregation and cell division. This was
done in part to understand the biology of the individual species, but also to
enable comparative analysis of the variation of cell cycle modes in archaea.
The objective of the molecular analysis was to develop a mechanistic
understanding of cell the cycle processes, and was focused on two species.
There were two main aspects of this work: first, to characterize the process
of replication initiation, the location of replication start points on the
chromosome, what defined a start point, and to confirm and characterize the
initiator protein function. Second: to amend the lack of candidates for
proteins involved in the processes of chromosome segregation and cell
division, but also to find novel factors in the replication process. This was to
be done by studying the transcription pattern of all genes in a model
organism and identifying which genes are activated at what point in the cell
cycle. The second aspect was also focused at delineating regulatory
mechanisms of the cell cycle and to map regulons and general mechanisms
of regulation.
9
The domain Archaea
A brief history of archaea research
Archaea is one of the three domains of life on Earth. Like bacteria they are
prokaryotes, i.e. they lack a nucleus of the kind that e.g. plant, animal and
fungal cells have, though a few bacteria like planctomycetes actually possess
membrane bounded nucleoids (Fuerst and Webb, 1991). Archaea and
bacteria are also indistinguishable in their range of e.g. size and shape, which
is one of the reasons that this domain of life, constituting a large proportion
of all life on Earth in terms of both biomass and number of cells, has gone
unrecognized until recently. The group of methane producing micro-
organisms studied by Carl Woese was the first to be classified as Archaea.
Once this new domain was described several characterized bacteria were
reclassified as archaea, almost all of them preferring extreme conditions such
as high temperature or acidic/alkaline pH.
Thermophilic life forms have for a long time triggered the curiosity of
biologists and have been scientifically studied since the 19th century
(Gaughran, 1947). Seminal work on thermophiles and the upper temperature
limit of life was done by Thomas Brock, who sampled hot springs in
Yellowstone National Park in the 1960s. Brock found an abundance of
microorganisms not only tolerating, but requiring, temperatures close to the
boiling point of water (Brock, 1967). Many of the extreme thermophiles
Brock isolated were later reclassified as archaea, though some of them were
bona fide bacteria, such as Thermus aquaticus (Brock and Freeze, 1969).
The T. aquaticus DNA polymerase proves the industrial potential of these
organisms, since it was central in improving the polymerase chain reaction
(PCR) to the multi-billion dollar industry it is today (Mullis and Faloona,
1987; Saiki et al., 1988). Wolfram Zillig and Karl Stetter were other
microbiological explorers who made important contributions to the emerging
field of archaea biology by isolating large numbers of species, including
strains able to grow well above 100°C in pressurized vessels (Blöchl et al.,
1997). Research on archaea took off in the 1990s when biology entered the
genomic era. At that time advancements in technology allowed entire
genomes to be characterized rather than individual genes. Methods for large-
scale studies of the function of genes, proteins and RNAs were developed in
parallel. The archaeon Methanocaldococcus jannaschii became the fourth
organism to have its entire genome deciphered (Bult et al., 1996). The
10