Social behaviour in sib mating fungus farmers - Ethologischen

84 Pages·2007·5.3 MB·English

Social behaviour in sib mating
fungus farmers
Intra- and interspecific cooperation in ambrosia
beetles

Masterarbeit
der Philosophisch-naturwissenschaftlichen Fakultät
der Universität Bern
vorgelegt von
Peter H. W. Biedermann

2007

Leiter der Arbeit:
Prof. Dr. Michael Taborsky
Zoologisches Institut
Abteilung für Verhaltensökologie
Universität Bern
Von ganzem Herzen meinen
Eltern Johanna und Hubert Biedermann gewidmet

Wer nichts weiß, liebt nichts.
Wer nichts tun kann, versteht nichts.
Wer nichts versteht, ist nichts wert.
Aber wer versteht,
der liebt, bemerkt und sieht auch...
Je mehr Erkenntnis einem Dinge innewohnt,
desto größer ist die Liebe...
Wer meint, alle Früchte
würden gleichzeitig mit den Erdbeeren reif,
versteht nichts von den Trauben.

Paracelsus

Jeder kann zaubern, jeder kann seine Ziele erreichen,
wenn er warten kann, wenn er fasten kann.

Hermann Hesse

3
Summary / Zusammenfassung
...........................................................6

Chapter I: General introduction
......................................................10

What is cooperation?............................................................................................................10
Intraspecific relationships – From alloparental helping to eusociality................................11
Interspecific relationships – From parasitism to mutualism................................................12
The evolution of inbreeding.................................................................................................13
The evolution of haplodiploidy............................................................................................14
The evolution and maintenance of agriculture in ambrosia beetles –
A comparison with other insect farmers ..............................................................................15
Literature..............................................................................................................................17

Chapter II: Towards eusociality in Xyleborinus
saxeseni
.........................................................................................................................20

Introduction.........................................................................................................................20
Material & Methods...........................................................................................................22
Results.................................................................................................................................28
Discussion...........................................................................................................................35
Literature.............................................................................................................................38
Appendix 1..........................................................................................................................42
Appendix 2: Methodological details................................................................................43

Chapter III: A detailed study of behavioural
observations
.............................................................................................................46

Results for the different developmental stages and sexes....................................................46
Results for behavioural correlations with certain age stages of the gallery.........................52
Results on the phenology of galleries ..................................................................................56
Literature..............................................................................................................................60

Chapter IV: Optimal allocation of resources: The
value of males
.......................................................................................................61

Introduction..........................................................................................................................61
Material & Methods.............................................................................................................63
Results..................................................................................................................................64
4
Discussion............................................................................................................................67
Literature..............................................................................................................................68

Chapter V: Chemical analysis of beetle secretions
and actinomycete bacteria
.....................................................................70

Introduction..........................................................................................................................70
Material & Methods.............................................................................................................72
Results & Discussion...........................................................................................................74
Acknowledgements..............................................................................................................76
Literature..............................................................................................................................76

Schlussbemerkungen
....................................................................................80

Curriculum Vitae
..............................................................................................83

5
Summary

“The fruits of cooperativeness depend upon the particular conditions of the environment and
are available to only a minority of animal species during the course of their evolution.”
(E.O.Wilson in The Insect Societies 1971)

The evolution of cooperation represents a puzzle for evolutionary biology. Since Darwin we
know that, natural selection cannot possibly produce any modification in any given species
exclusively for the good of another species (Darwin, 1859). In the modern, selfish-gene view
it is difficult to explain how cooperation could evolve in the same species, because it is also
vulnerable to the invasion of non-cooperators.
The ambrosia beetles in the tribe Xyleborini are a fascinating model system because they
allow, insights into the factors promoting intraspecific cooperation. Although poorly studied,
species in this tribe are expected to show different levels of sociality, depending on certain
life history traits. Ambrosia beetles are also one of the few groups that are able to grow their
own food. They live in close relationships with mutualistic ambrosia fungi they obligatorily
depend on. Stabilising mechanisms and conflict resolutions in this mutualism are fairly
unknown.
I studied the level of cooperation in Xyleborinus saxeseni and its promoting factors on the
intraspecific level and tried to give insights into interspecific cooperation between this beetle
and the fungi it grows on. The Xyleborini are a species-rich tribe of bark-beetles (Scolytinae)
with haplodiploid sex determination and regular sib mating. This mating habit led to strongly
female biased sex-ratios and relatedness coefficients that approach one within galleries. Males
are flightless and short-lived, while females disperse and excavate breeding galleries in the
hardwood of freshly dead trees. They have mycetangia (spore carrying organs) to vertically
transfer their ambrosia fungi from the natal gallery to a new gallery where they cultivate them
on the surface of the gallery walls. Depending on the species, larvae exhibit
xylomycethophagy or mycethophagy, while adults feed exclusively on the fungus. In all
Xyleborini females show intensive maternal care, including gallery excavation, maintenance
of the fungus gardens, removal of debris from the gallery, and blocking of the entrance tunnel
for protection.

The habit of predispersal mating inside the family and monogynous gallery initiation leads to
high levels of relatedness within a brood chamber. Haplodiploid sex determination causes
relatedness asymmetries inside the gallery: females are more closely related to their sisters
(75%), than they would be to their own female offspring (50%). Immense relatedness and
haplodiploidy, together with high costs on independent breeding and the potential for
participation in brood care within the natal gallery, would predict selection for higher levels of
cooperation within the Xyleborini. Fungus gardening in the strict sense (e.g. tending, cultivar
selection,…) cannot be performed by single individuals, as the entirely eusocial attine ants
and macrotermite termites show. In ambrosia beetles the mutualistic interrelationship with the
fungi is hardly studied, but one eusocial ambrosia beetle is known, and for others less
advanced levels of sociality are proposed.
In Chapter 1 I demonstrate that in Xyleborinus saxeseni adult female offspring remain in their
natal gallery for some time. There is a significant positive relationship between the delay of
dispersal in adult females and opportunities to help the mother (i.e. the number of eggs, larvae
and pupae, that are dependent on brood-care). I was able to produce at least two overlapping
generations in the lab. All individuals spent a large part of their time with mutually beneficial
behaviours and some time with altruistic tasks. Nevertheless, some females reproduce
6
together with the mother in the second generation. This should be expected under favourable
conditions, in a system without much potential for a conflict over reproduction (because of
immense relatedness). However, it is not unlikely that some females refrain totally from
reproduction, for the purpose of helping their relatives. Anyway, to our current knowledge
Xyleborinus saxeseni is a subsocial species, but with the potential for primitive eusociality,
what has both not been described for the tribe Xyleborini before.

These results show that adult daughters are flexible to decide between three strategies: (1) to
disperse under favourable outbreeding conditions, or when the productivity of the natal
gallery decreases, (2) to stay in the natal gallery and help the relatives to grow more offspring,
or (3) to reproduce in the natal gallery. The third strategy is likely for a few daughters if
fungal production is high, because female egg-production is limited to around three eggs per
day. However, female production is only possible when the daughters are fertilized already.
This is one condition for predispersal sib-mating to evolve, and more conditions are discussed
in Chapter 2. Males are produced together with the first females to assure complete
fertilization of sisters. The production of males is limited to a number necessary for fertilizing
all sisters (sex-ratios around 1 male : 20 females), although small galleries stay male-less.
This biased sex-ratio is (1) due to reduction of male-male competition by the mother,
allocating resources in the females instead, (2) potentially influenced by vertically transmitted
bacteria in the female ovaries, that are solely transmitted by the females, and/or (3) might be
caused by the fungus cultivar that is also vertically transmitted by the females.

Mechanisms of fungal agriculture are relatively well studied in attine ants, less in termites and
little studied in ambrosia beetles. The main differences of the ambrosia beetles compared to
the other two groups is that they do not have to provide their cultivars with substrate, but
rather build their galleries into it. Therefore, substrate provisioning as the main task for
workers in eusocial attine ant and termite societies, is not necessary in the ambrosia beetles.
Further tasks of remaining daughters in ambrosia beetles like gallery and garden maintenance
and protection have not been shown clearly to increase productivity of the gallery, although
there are strong hints that they have beneficial influences on the fungi. Beetle excretes have
been shown to get utilized by the fungi again and fungal grazing actually promotes further
sporulation. In Chapter 1 we saw that a decrease in beetles and larvae led at some point to an
invasion of detrimental fungi, that destroyed the gardens and killed the brood.

During the course of their rapid speciation, bark beetles have evolved different levels of
interdependence with their fungi – from parasitic relationships, to commensalistic
relationships, up to mutualistic relationships. Ambrosia beetles obligatorily depend on their
fungi for feeding. It is likely that this dependence is exploited by some fungal partners in
certain species. Nevertheless, fungus cultivation appeared to promote intraspecific
cooperation in ambrosia beetles.

7
Zusammenfassung

„Die Früchte von Kooperation hängen von speziellen Umweltbedingungen ab und sind nur
für eine Minderheit von Tierarten im Verlauf ihrer Evolution erreichbar.“ (E.O.Wilson in The
Insect Societies 1971)

Die Entstehung von Kooperation ist eines der größten Rätsel der Evolutionsbiologie. Seit
Darwin ist klar, dass in durch die natürliche Selektion keine Veränderung innerhalb einer Art
Bestand haben die ausschließlich dem Vorteil einer anderen Art dienen (Darwin, 1859). In der
modernen Ansicht, in der auch Gene egoistisch handeln, ist es sogar schwierig zu erklären
wieso Kooperation innerhalb einer Art entstehen kann. Diese wäre nämlich wiederum durch
Ausbeutung von nicht-kooperativen Elementen anfällig.
Die Ambrosiakäfer des Tribus Xyleborini sind faszinierende Modellorganismen weil sie
Einblicke in Faktoren erlauben, die zu innerartlicher Kooperation führen. Obwohl kaum
bekannt, scheinen Arten dieser Gruppe abhängig ihrer Lebensweise unterschiedliche Stadien
von Sozialverhalten entwickelt zu haben. Ambrosiakäfer sind auch eine der seltenen Gruppen
die fähig sind ihre eigene Nahrung zu züchten. Sie leben in engen Lebensgemeinschaften mit
mutualistischen Ambrosiapilzen, die essentiell für ihr Überleben sind. Den Mutualismus
stabilisierende Faktoren und Konfliktlösungen sind ungeklärt.
Ich untersuchte den Grad der Kooperation und die dafür selektionierenden Faktoren im
Kleinen Holzbohrer (Xyleborinus saxeseni). Ich versuchte außerdem Einsichten in die
Beziehung zwischen ihm und seinen gezüchteten Pilzen zu geben. Xyleborini sind eine
artenreiche Gruppe von Borkenkäfern (Scolytinae), mit haplodiploider
Geschlechtsbestimmung und regulären Geschwisterbruten. Dieses Paarungssystem führte zu
stark weibchenlastigen Geschlechterverhältnissen und Verwandtschaftskoeffizienten von
beinahe 1 innerhalb einzelner Galerien. Männchen sind flugunfähig und kurzlebig, während
Weibchen ausfliegen und Brutgalerien im Kernholz von frischem Totholz anlegen. Sie
besitzen Mycetangien (Organe die Pilzsporen übertragen) um Ambrosiapilze vertikal
zwischen der Geburtsgalerie und einer neuen Galerie zu übertragen. Dort züchten sie dann die
Pilze an den Gangwänden des Galeriesystems. Artabhängig sind Larven mycetho- (nur
Pilznahrung) oder xylomycethophag (Holz und Pilz als Nahrung), während ausgewachsene
Käfer reine Pilzfresser sind. Alle Weibchen der Xyleborini zeigen intensive Brutpflege.
Außerdem erweitern sie das Galeriesystem, Pflegen die Pilzgärten, Entfernen Abfall und Kot
aus den Gängen und blockieren den Eingangstunnel gegen Eindringlinge.

Ihre Lebensweise sich innerhalb der eigenen Familie zu verpaaren und das Gründen von
Galerien durch einzelne Weibchen führt zu hohen Verwandtschaftsgraden innerhalb einer
Brutkammer. Asymmetrische Verwandtschaftsverhältnisse werden durch haplodiploide
Geschlechtsbestimmung verursacht: Weibchen sind enger mit ihren Schwestern (75%)
verwandt als sie es zu ihrem eigenen weiblichen Nachwuchs sein würden (50%). Immense
Verwandtschaft und Haplodiploidität, Schwierigkeiten eigenständig zu Brüten und die
Möglichkeiten bei der Brutpflege in der Geburtsgalerie mitzuhelfen würden alle Selektion in
Richtung von höherem Sozialverhaltens bei Xyleborini erwarten lassen. Pilzzucht in strengem
Sinn (d.h. mit Pilzpflege, mit Selektion von bestwachsenden Pilzen,...) kann nicht von
einzelnen Individuen bewältigt werden, wie auch die ausschließlich eusozialen
(staatenbildenden) pilzzüchtenden Ameisen und Termiten zeigen. Bei Ambrosiakäfern ist die
Beziehung Pilz-Käfer kaum untersucht, aber eine eusoziale Art ist bereits bekannt und für
andere werden weniger hoch entwickelte Sozialsysteme erwartet.
Im ersten Kapitel zeige ich dass erwachsene Töchter des kleinen Holzbohrers eine Zeit in der
Geburtsgalerie verbleiben obwohl sie bereits auswandern könnten. Dabei gibt es einen
8
signifikanten Zusammenhang zur Anzahl vorhandener Eier, Larven und Puppen, die gepflegt
werden müssen. Es gelang mir im Labor zwei überlappende Generationen in einer Galerie zu
züchten. Alle Individuen verbrachten den Grossteil ihrer Zeit mit kooperativen und etwas Zeit
mit selbstlosen (altruistischen) Verhaltensweisen. Einige der Töchter begannen jedoch
gemeinsam mit der Mutter Eier zu legen. Unter optimal Bedingungen, wenn kaum Konflikte
um die Fortpflanzung herrschen (aufgrund der hohen Verwandtschaft) ist das aber zu
erwarten. Allerdings ist nicht unwahrscheinlich, dass manche Weibchen ganz auf die eigene
Reproduktion verzichten um ihren Verwandten stattdessen zu helfen. Nach der gegenwärtigen
Datenlage gehen wir jedoch aus, dass der Kleine Holzbohrer „nur“ eine subsoziale Art ist, mit
dem Potential für primitive Eusozialität. Beides wurde für den Tribus Xyleborini noch nicht
beschrieben.

Diese Ergebnisse zeigen dass erwachsene Töchter flexibel sind zwischen 3 Strategien zu
wählen: (1) Unter optimalen Bedingungen oder wenn die Produktivität der Galerie nachlässt
abzuwandern. (2) In der Geburtsgalerie zu bleiben und Verwandten bei der Brutpflege zu
helfen, oder (3) sich selbst in Geburtsgalerie fortzupflanzen. Die dritte Strategie ist für einen
Teil der Töchter wahrscheinlich, wenn die Pilzproduktion hoch ist. Weibchen können nur
etwa drei Eier pro Tag legen. Möglich ist diese Strategie allerdings nur wenn die Weibchen
bereits befruchtet wurden. Das geht nur wenn sie sich bereits mit Geschwistern verpaart
haben. Andere Bedingungen für die Entstehung von Geschwisterbruten werden im zweiten
Kapitel diskutiert. Männchen werden zusammen mit den ersten Weibchen produziert, um
sicher zu gehen, dass alle Schwestern von Anfang an befruchtet sind. Die
Männchenproduktion ist auf ein Mindestmass reduziert, gerade so viele um alle Schwestern
zu befruchten (Verhältnis 1 M : 20 W). Kleine Galerien haben oft gar kein Männchen. Dieses
verschobene Geschlechterverhältnis könnte verursacht werden durch: (1) Mütter, die Bruder-
Bruder Konflikte zu vermeiden versuchen und Ressourcen besser in Weibchen anlegen. (2)
Potentiell, vertikal von Weibchen übertragene Bakterien in ihren Ovarien, die Produktion von
Männchen erschweren. (3) Den Pilze der auch ausschließlich von Weibchen vertikal
übertragen wird.

Pilzzucht ist sehr gut in pilzzüchtenden Ameisen, weniger in Termiten und kaum in
Ambrosiakäfern untersucht. Der Hauptunterschied zu den beiden anderen pilzzüchtenden
Tiergruppen ist, dass die Käfer ihre Pilzgärten im Substrat (Holz) anlegen, anstatt das Substrat
anzutransportieren. Daher entfällt die Beschaffung des Substrats, die bei Ameisen und
Termiten die Hauptaufgabe der Arbeiter (-innen) ist. Weitere potentielle Aufgaben der
Töchter bei Ambrosiakäfern, wie die Aufrechterhaltung und der Schutz der Galerie und
Pilzgärten konnten noch nicht klar als produktionssteigernd identifiziert werden, obwohl es
Hinweise für ihre positive Wirkung auf die Pilze gibt. Exkrete der Käfer werden von den
Pilzen wiederverwertet und das Abgrasen des Pilzes regt diesen zu weiterer Sporulation an.
Im ersten Kapitel wird gezeigt, dass eine Abnahme von Käfern und Larven in der
Brutkammer zu einem Eindringen von Fremdpilzen führt, die ab einem bestimmten Zeitpunkt
die Gärten und Brut zerstören.

Während ihrer schnellen Artbildung haben Borkenkäfer unterschiedliche Grade von
Verhältnissen mit Pilzen entwickelt – von parasitischen und kommensalistischen bis zu
mutualistischen Beziehungen. Für Ambrosiakäfer sind ihre Pilze sogar überlebenswichtig.
Allerdings wird diese Abhängigkeit der Käfer wahrscheinlich von verschiedenen Pilzen
ausgenutzt. Nichtsdestotrotz scheint Pilzzucht bei Ambrosiakäfern innerartliche Kooperation
stark zu fördern.

9
Chapter I: General introduction

Behavioural or physiological mechanisms that operate between an individual and its own
offspring are normally friendly and cooperative. That is probably one reason why lots of
people still believe that cooperative interactions evolve for the good of the species. For
biologists this view has changed since Hamilton (Hamilton, 1964) and Williams (Williams,
1966) showed that natural selection is inherently selfish and cooperative acts can only evolve
under special conditions. All targets of natural selection are thought to maximize their own
fitness, but nevertheless cooperative acts are ubiquitous. Cooperation can be found across taxa
and it pervades all levels of biological organizations from genes to cells to organisms to
societies. That is why mechanisms for the evolution of cooperation are especially interesting
for applied research in genetics (e.g. Burt & Trivers, 2006), microbiology and medicine (e.g.
Crespi, 2001; West, Griffin, Gardner & Diggle, 2006) or economics (e.g. Noe, Van Hoof &
Hammerstein, 2001). Probably the most famous model systems to study these mechanisms
intraspecifically are the order hymenoptera, comprising species with various levels of
sociality. Another promising group to study both intra- and interspecific cooperation is the
bark-beetle tribe Xyleborini, living in close associations with bacteria, fungi and mites. (e.g.
Peleg & Norris, 1972; Norris, Baker & Chu, 1969).

What is cooperation?

Cooperative behaviours by definition provide a benefit to another individual (recipient),
which is selected for because of its beneficial effect on the actor (West, Griffin & Gardner,
2007). This term includes mutually beneficial and altruistic behaviours. Sachs et al. (Sachs,
Mueller, Wilcox & Bull, 2004) proposed direct reciprocity (cooperation with individuals that
return benefits), shared genes (e.g. kin selection) and byproduct benefits (cooperation with
others as a byproduct of selfish actions) as the three general models to explain the existence
and maintenance of cooperation.

In direct reciprocity, an individual benefits a specific partner by accepting own costs. In turn
the partner reciprocates or compensates that benefit back to the donator. The cooperative traits
have to be costly (in contrast to byproduct benefits) and directed reciprocation can operate
between species and non-relatives (in contrast to shared genes). The iterated prisoners
dilemma is the most famous model of direct reciprocity (Trivers, 1971). Cooperation may be
selected if (1) the association lasts long enough that a feedback on the fitness can operate (the
fitness between two individuals are coupled through repeated interactions), or (2) through
choice of cooperative partners. For the first assumption repeated interactions of partners are
needed, while under the second some kind of partner recognition is necessary.

If the partners are members of the same species shared genes can select for the evolution of
cooperation. The cooperative individual does not need to benefit from its act, if it shares a
proportion of its genes (depending on the average degree of relatedness) with the recipient
(Hamilton, 1964). To prevent cheaters exploiting the behaviour an individual has to recognize
kin or shared genes (e.g. “green beard selection”). This partner choice can be dispensable if
benefits are given to relatives based on context-dependent spatial association, as in offspring
sharing a nest. However, competition between close relatives can overwhelm selection for
cooperation in special cases (West, Murray, Machado, Griffin & Herre, 2001; West, Pen &
Griffin, 2002).
10
One-way byproduct cooperative traits benefit the actor and only incidentally benefit others.
That is why it is not seen as cooperation in the original sense. Nevertheless two-way
byproducts are original forms of cooperation, termed byproduct mutualism (West-Eberhard,
1975). Synergistic behaviours that are more profitable when performed in groups, like
flocking, selfish herds and Müllerian mimicry are examples of byproduct mutualism. It
evolves via individual selection whenever the benefits increase disproportionately with group
size. A special example of byproduct mutualism is byproduct reciprocity (or
pseudoreciprocity: Connor, 1986). An individual may be selected to be more cooperative to
an actor from which it receives byproduct benefits.

Fig. 1.1 Picture of an opened brood chamber of Xyleborinus saxeseni, with the entrance
tunnel at the bottom. All larval stages and adult female beetles (that could already reproduce
independently) are visible. The yellowish layers on the chamber walls are the fungal beds. In
the direction of the strains one can see that the wood has stained black, which is caused by the
penetrating fungal hyphens. (Picture by P. Biedermann)

Intraspecific relationships – From alloparental helping to eusociality

Sometimes it is difficult to reproduce individually due to environmental constraints. In such
cases it may be advantageous to increase the transmission of copies of ones own genes by
helping or raising relatives. The higher the relatedness between individuals (potentially due to
11