Sexual dimorphism in the wing geometry of Musca domestica L. (Diptera: Muscidae) from Colombia

2021·4.8 MB·

by  Cortés-Suarez, Leidy

Artículo
Article
www.biotaxa.org/RSEA. ISSN 1851-7471 (online) Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 80(1): 81-88, 2021
Dimorfismo sexual en la geometría alar de Musca domestica L.
(Diptera: Muscidae) de Colombia
CORTÉS-SUAREZ, Leidy, DURANGO, Yesica S. &
GÓMEZ, Giovan F.*
Semillero de Investigación en Morfometría y Genética, Grupo Bioforense, Tecnológico de Antioquia -
Institución Universitaria. Antioquia, Colombia.
* E-mail: [email protected]
Received 30 - IV - 2020 | Accepted 04 - II - 2021 | Published 29 - III - 2021
https://doi.org/10.25085/rsea.800109
Sexual dimorphism in the wing geometry ofMusca domesticaL. (Diptera: Muscidae)
from Colombia
ABSTRACT. Sexual dimorphism in flies has been evidenced in classical morphological
characters, but little is known about the differentiation in wing geometry, a multivariate
character highly controlled at the genetic level that influences the flight and impacts its life
history and can be analyzed through geometric morphometrics. Here, we evaluated sexual
dimorphism in the wing geometry ofMuscadomesticaL., a cosmopolitan synanthropic fly.
SpecimensfromColombiawereusedforwingmounting,photography,andlandmark-based
geometricmorphometricanalysis.Wefoundsignificantdifferencesbetweenmaleandfemale
specimensinwingsizeandshape.Particularly,cross-validatedclassificationbasedonwing
shaperesultedinhighscores(90%)ofcorrectsexattribution.Theinfluenceofwinggeometry
differences on the flight performance and life history in this species remains unknown.
KEYWORDS.Centroid size.Fly.Geometric morphometrics.Morphological variability.Wing
shape.
RESUMEN.Eldimorfismosexualenmoscassehaevidenciadoencaracteresmorfológicos
clásicos, pero poco se conoce de la diferenciación en la geometría alar, un carácter
multivariado altamente controlado a nivel genético que influye en el vuelo e impacta su
historia de vida, y que puede ser analizado mediante morfometría geométrica. Este trabajo
evaluó el dimorfismo sexual en la geometría alar de Musca domestica L., una mosca
sinantrópica de amplia distribución geográfica. Se realizó el montaje, fotografía y
digitalizacióndealasdelosespecímenesrecolectadosenColombiayseanalizólageometría
alar con morfometría geométrica basada en puntos de referencia. La comparación del
tamaño centroide y la conformación alar entre machos y hembras evidenció diferencias
estadísticamentesignificativas.Enparticular,laclasificaciónvalidadautilizandolasvariables
deconformaciónalarpermitióasignarcorrectamentemásdel90%delosespecímenesasu
respectivosexo.Así,esteestudioevidenciaunfuertedimorfismosexualenlageometriaalar
deM.domestica. Las implicancias de esta variación sobre la aerodinámica del vuelo y su
historia de vida aún se desconocen.
PALABRAS CLAVE.Conformación alar.Morfometría geométrica.Mosca.Tamaño centroide.
Variabilidad morfológica.
INTRODUCCIÓN orgánica animal y vegetal, además como vectores
directos o indirectos de bacterias, hongos, parásitos
Los insectos, y en especial algunas moscas, juegan y virus de importancia en salud humana y animal
un papel relevante en la descomposición de la materia (Khamesipour et al., 2018). Sus formas inmaduras
Copyright CORTÉS-SUAREZ, L. et al.- This is an open access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Licence (CC BY 4.0) 81
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 80(1): 81-88, 2021
(larvas) pueden causar miasis en el humano y otros
animales vivos, pero también pueden hallarse en
cadáveres en diferentes estados de descomposición,
convirtiéndose en indicadores de importancia forense.
Entre las principales familias de moscas carroñeras se
encuentran Calliphoridae, Sarcophagidae, Muscidae,
Fanniidae y Phoridae (Byrd & Castner, 2009).
Particularmente, en la familia Muscidae se encuentra la
especie Musca domestica L., la cual tiene una amplia
distribución geográfica y es reconocida por su
importancia médico-legal (Carvalho et al., 2005).
El dimorfismo sexual, o la diferencia en la fisionomía
externa de machos y hembras, existe en la mayoría Fig. 1. Puntos de referencia utilizados para el análisis
de especies del reino animal, y ha sido explicado morfométrico en el ala derecha deMusca domestica.
principalmente como un mecanismo de selección
sexual (Hedrick & Temeles, 1989; Fairbairn et al., 2007).
aproximadamente 250 gramos de una mezcla de
Tradicionalmente, en moscas se han detectado
vísceras de pollo y cabezas de pescado en
diferencias en caracteres morfológicos clásicos tales
descomposición siguiendo los protocolos
como los órganos sexuales o incluso el tamaño
estandarizados (Amat-García et al., 2018), como parte
corporal. Sin embargo, poco se conoce de la
de salidas de campo realizadas por miembros del grupo
diferenciación en la geometría alar, un carácter
de investigación Bioforense. Este trabajo recibió
altamente controlado a nivel genético que influye en el
aprobación del Comité de Bioética del Tecnológico de
vuelo e impacta su historia de vida, y que puede ser
Antioquia (Acta Nro. 4 de 2017) y cumplió con los
analizado mediante morfometría geométrica (Benítez,
requerimientos legales y permisos necesarios para la
2013).
recolección del material en campo (Resolución 0839 del
La morfometría geométrica permite analizar la forma
25 de Julio de 2014). Los especímenes se identificaron
de cualquier estructura, y estudiar su covariación con
a nivel de especie y sexo, con claves taxonómicas
otros factores, así como responder a diversas preguntas
especializadas o descripciones morfológicas (Carvalho
ecológicas y evolutivas (Klingenberg, 2010). A partir
et al., 2005; Barros de Carvalho & de Mello-Patiu, 2008).
de la asignación de puntos de referencia o landmarks
Se cortó el ala derecha de cada espécimen y se realizó
sobre imágenes de la estructura de interés, es posible
el montaje lámina-laminilla. Posteriormente, se tomaron
analizar su conformación o shape, definida como un
fotografías de las alas en vista dorsal utilizando una
atributo que no esta afectado por la escala, la rotación
cámara óptica OPTIKAM Pro 3, la cual posee una
oeltamaño(Bookstein,1991),yquepermitesuestudio
resolución de 3,2 megapíxeles, y que fue adaptada a un
multidimensional. Lo anterior representa una diferencia
estereomicroscopio Nikon modelo SMZ745T.
fundamental con la morfometría tradicional, la cuál no
Se digitalizaron 15 puntos de referencia homólogos
estudialaformadelobjetoensentidoestricto,sinoque
en el ala derecha que cubren la estructura (Fig. 1)
basa sus análisis en datos unidimensionales (Rohlf &
utilizando el módulo COO del paquete CLIC (Dujardin,
Marcus, 1993). A nivel biológico, específicamente en
2008). La localización de los puntos de referencia se
dípteros, la morfometría geométrica ha permitido el
encuentra descrita en la Tabla I, siguiendo la
estudio de la diversidad de la forma entre y dentro de
nomenclatura de venación alar propuesta por Cumming
especies, así como el efecto de variables ambientales
& Wood (2009). El índice de repetibilidad (R), que
sobre este atributo (Rodríguez-Zabala et al., 2016;
evalúa el error en la digitalización de los puntos de
Gómez&Correa,2017;Chuetal.,2019;Jiménez-Martín
referencia, fue estimado siguiendo la metodología
et al., 2020).
propuesta por Arnqvist & Martensson (1998).
El objetivo de este estudio fue evaluar el dimorfismo
Se recuperó la variable tamaño centroide, dato
sexualenlageometríaalardeM.domesticay,explorar
correlacionado con el tamaño alar (Morales Vargas et
la variabilidad del tamaño y la conformación alar,
al., 2010), y posteriormente, se procedió a obtener las
aspectosclaveparareconocersudiversidadfenotípica.
variables de conformación mediante la superposición
de Procrustes, la cuál elimina las variaciones en
MATERIAL Y MÉTODOS
posición, orientación y escala de las alas. Para la
Los especímenes utilizados en este estudio hacen variable tamaño centroide, se incluyeron
parte de la Colección Entomológica Tecnológico de comparaciones entre la mediana y la varianza de
Antioquia, CETdeA. Se seleccionaron especímenes machos y hembras (prueba U de Mann-Whitney)
provenientesdelosdepartamentosdeAntioquiayMeta, (Zelditch et al., 2004), mientras que con las variables
los cuales fueron recolectados con trampas Van de conformación se procedió a realizar i) un análisis de
Someren-Rydon modificadas y cebadas con componentes principales, para explorar su variación, ii)
82
CORTÉS-SUAREZ, L. et al. Dimorfismo sexual enMusca domestica
Tabla I. Localización anatómica de los puntos de referencia utilizados para este estudio siguiendo la nomenclatura
propuesta porCumming & Wood (2009).
un análisis de las distancias de Mahalanobis entre los del tamaño para explicar las diferencias en la
grupos analizados y su significancia, y iii) un análisis conformación alar fue despreciable (5,7%); aún así,
discriminante para evaluar el potencial de la pudo ser corregido (lambda de Wilks = 0,66; p = 0,96)
conformación alar para separar sexos. El efecto para las comparaciones posteriores. Por su parte,
alométrico, es decir, el impacto del tamaño sobre las cuando el efecto alométrico se analizó separando los
variaciones de la conformación, se analizó mediante sexos, no se encontró un efecto alométrico significativo
una regresión multivariada con 1.000 permutaciones (p > 0,05), y el tamaño explicó sólo el 1,82% y 3,79% de
(Good, 1994). Adicionalmente, el modelo de pendientes la variación de la conformación alar en hembras y
alométricas comunes se evaluó mediante un análisis machos, respectivamente.
multivariado de la covarianza. Los análisis La comparación del promedio de la conformación
morfométricos se realizaron en el paquete CLIC alar reveló diferencias significativas (distancia de
(Dujardin, 2008), el programa MorphoJ (Klingenberg, Mahalanobis = 6,42; p < 0,0001) entre machos y
2011) y el programa PAST (Hammer et al., 2001). Las hembras, mientras que no se evidenciaron diferencias
figuras fueron ajustadas utilizando la web https://plot.ly/. en la varianza de la conformación alar (p = 0,42; 1.000
réplicas). El análisis discriminante validado permitió
RESULTADOS clasificar correctamente el 96% de las hembras y el
92% de los machos a partir de las variables de
Se incluyeron 54 especímenes en total, 27 de cada conformación (Fig. 3). Los especímenes que se
sexo. La información de los especímenes se encuentra clasificaron incorrectamente correspondieron a tres
en la Tabla II. El índice de repetibilidad fue alto, con un individuos, una hembra y un macho de Cola del Zorro,
valor de 0,99 para el tamaño centroide y superior al 90% Medellín, Antioquia, y un macho de Ankon,
para los seis primeros componentes principales que Copacabana, Antioquia.
representan el 82% de la variación en la conformación Las mayores diferencias en la geometría alar se
alar. presentaron en la margen posterior del ala en los
Se encontraron diferencias significativas en la puntos de referencia 11 [intersección entre la vena
comparación de medianas del tamaño centroide (p = basal-medial (bm) y la ramificación anterior de la vena
0,01; prueba Mann-Whitney U) (Fig. 2), mientras que no cubital (CuA)] y el punto de referencia 14 [intersección
se evidenciaron diferencias significativas en su varianza entre la ramificación anterior de la vena cubital (CuA) y
(p = 0,07; prueba de Fisher). Las hembras fueron más la vena CuA+CuP (CuA + ramificación posterior de la
grandes (Me = 6,2 ± 0,4 mm) que los machos (Me = 5,8 vena cubital)], mientras que la arquitectura alar fue más
± 0,1 mm). A pesar de existir un efecto alométrico conservada hacia la base del ala (Fig. 4). En general,
significativo cuando se evaluaron todos los especímenes las alas de los machos fueron más alargadas y
(p = 0,007; regresión multivariada) la contribución estrechas que las alas de las hembras.
83
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 80(1): 81-88, 2021
DISCUSIÓN Liria, 2017). La variación encontrada en el tamaño de
cada sexo de M. domestica en este estudio podría
Este estudio evidencia el dimorfismo sexual en el explicarseporfactoresabióticos.Sehademostradoque
tamaño y la conformación alar en especímenes de el tamaño corporal de poblaciones de M.domestica
campo de M. domestica de Colombia. El tamaño de las incrementa con la latitud y altitud (Bryant, 1977; Alves
alas de las moscas se ha correlacionado con el tamaño & Bélo, 2002). Por su parte, Baleba et al. (2019) bajo
y peso corporal en dípteros (Celis & Diaz-Benjumea, condiciones de laboratorio controladas demostraron el
2003; Petersen et al., 2016). Particularmente, este impactodeotrasvariablescomoladensidaddelarvas
estudio evidenció un mayor tamaño alar en hembras y el tipo de sustrato en el tamaño de los adultos de
que en machos de M. domestica. Este hallazgo es Stomoxys calcitrans L., otra especie de la familia
consistente con lo reportado previamente con otras Muscidae.
moscas necrófagas (Diptera: Calyptratae) de la familia Es bien conocido el papel relevante de factores
Calliphoridae como Calliphora vicina Robineau- abióticos, particularmente de la temperatura, en la
Desvoidy (Limsopatham et al., 2018), Lucilia cuprina dinámica poblacional, el tiempo de desarrollo, la
(Wiedemann), Chrysomya megacephala (Fabricius) y supervivencia e incluso el tamaño de los dípteros
Chrysomya albiceps (Wiedemann) (Nuñez-Rodríguez & (Phanitchat et al., 2019). Un estudio realizado en M.
Fig. 2. Comparación de la distribución del tamaño centroide (en milímetros) entre machos y hembras de Musca
domestica. Cada punto representa un dato de un espécimen. El diagrama de cajas representa el dato de la mediana en el
centro, el rango intercuartílico Q1 y Q3 en los bordes y, el límite inferior y superior hacia los extremos para cada grupo.
Fig. 3. Histograma de frecuencias del análisis discriminante validado entre machos y hembras deMusca domestica.
84
CORTÉS-SUAREZ, L. et al. Dimorfismo sexual enMusca domestica
En la conformación alar se encontró un fuerte
dimorfismo sexual en M. domestica. Las alas de los
machos fueron más estrechas en la margen posterior
del ala que las hembras; mientras que las alas de los
machos fueron un poco más alargadas en el extremo.
Estos resultados fueron similares a lo reportado por
Siomava et al. (2017) en una población de Italia de la
Fig.4.Diferenciasdelpromediodelaconformaciónalar misma especie. Aunque la temperatura se ha
entre machos (color azul) y hembras (color rojo). relacionado en estudios morfométricos como una
variable que puede impactar también la conformación
domestica no encontró un efecto significativo de la alar (Gómez et al., 2014), su efecto en M. domestica
temperatura en el tamaño alar en ninguno de los sexos parece ser dependiente del sexo, afectando más a los
en una colonia joven de laboratorio de especímenes machos que a las hembras. En el mismo estudio, se
colectados en Italia (Siomava et al., 2016), evidenció que la densidad de larvas de M. domestica
probablemente explicado por un bajo número de durante la cría resulta en cambios similares en la
grupos experimentales y de temperaturas probadas. En conformación alar en machos y hembras (Siomava et
contraste, algunos datos recientes han sugerido una al., 2017). El dimorfismo sexual alar ha sido también
respuesta adaptativa diferencial en respuesta a la evidente en otras tres especies de múscidos del género
temperatura de poblaciones europeas de M. domestica Stomoxys en Tailandia (Changbunjong et al., 2016).
(Kjærsgaard et al., 2015). Dado que los especímenes Dado que la forma alar impacta la efectividad del
analizados en este estudio se colectaron como adultos apareamiento de los insectos (Guerra, 2011), se
en el campo, no es posible conocer el impacto de hipotetiza que el marcado dimorfismo sexual en la
variables ambientales específicas durante su desarrollo conformación alar de M. domestica podría estar bajo
sobre el tamaño alar. Sin embargo, la mayoría de los selección para optimizar el rendimiento del vuelo. Es
especímenes provienen de municipios con una conocido que en M. domestica el cortejo y
temperatura ambiente similar, por lo que se hipotetiza apareamiento se inicia durante el vuelo por un ataque
que otros factores abióticos diferentes a la temperatura de un macho contra el dorso de una hembra; un "golpe
potencialmente explicarían los datos observados. de apareamiento" exitoso generalmente resulta en el
Razones relacionadas principalmente con la eficacia aterrizaje inmediato y el inicio de la cópula (Colwell &
biológica se han propuesto para explicar la tendencia Shorey, 1975). Estudios previos han mostrado que el
general del dimorfismo sexual en el tamaño de los rendimiento del vuelo de los machos es facilitado por
insectos, entre las que se encuentran mayor fecundidad alas largas y estrechas (Young et al., 2009), como la
(Reigada & Godoy, 2005; David et al., 2006; Bradshaw geometría alar descrita en los machos en este estudio.
& McMahon, 2008) y mayor supervivencia (Aspi & Aunque los sexos de M. domestica pueden ser
Hoikkala, 1995) en hembras de insectos más grandes. diagnosticados con la observación de caracteres
El éxito en el apareamiento también se ha relacionado morfológicos clásicos a través del estereomicroscopio
con el tamaño, sin embargo, esta relación ha sido (Barros de Carvalho & de Mello-Patiu, 2008), requiere
contrastante en diferentes poblaciones de M. domestica un entrenamiento previo que no está al alcance de
de Estados Unidos (Baldwin & Bryant, 1981). inexpertos. En este sentido, el diagnóstico del sexo
Adicionalmente, el presente estudio resalta la únicamente basado en la estructura alar provee una
importancia de separar los sexos en los análisis de línea de evidencia adicional altamente informativa que
diferenciación de conformación alar de M. domestica, podría ser potencialmente útil, y una estrategia de bajo
dado que sus trayectorias alométricas difieren y pueden costo.
impactar los resultados morfométricos. Hallazgos
contrastantes fueron reportados para poblaciones de
campo de M. domestica de Italia, donde detectaron
alometría estática en machos, pero no en hembras
(Siomava et al., 2017).
85
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 80(1): 81-88, 2021
Tabla II. Información de colección de los especímenes deMusca domestica.*M = macho, H = hembra.
86
CORTÉS-SUAREZ, L. et al. Dimorfismo sexual enMusca domestica
AGRADECIMIENTOS Celis, J.F. de, & Diaz-Benjumea, F.J. (2003) Developmental
basis for vein pattern variations in insect wings. The
Se agradece a miembros del grupo Bioforense, en InternationalJournalofDevelopmentalBiology,4477,653-663.
especial a Luz M. Gómez por apoyar la idea de
Changbunjong, T., Sumruayphol, S., Weluwanarak, T.,
investigación, así como a los estudiantes del Semillero Ruangsittichai, J., & Dujardin, J.-P. (2016) Landmark and
de Investigación en Morfometría y Genética (SIMG) por outline-based geometric morphometrics analysis of three
su apoyo durante el trabajo de laboratorio. Este trabajo Stomoxysflies(Diptera:Muscidae).FoliaParasitologica,6633,
1-9.
recibió financiación en el marco de la convocatoria
interna de proyectos de investigación del Comité para Chu, V.M., Sallum, M.A.M., Moore, T.E., Lainhart, W.,
Schlichting,C.D.,&Conn,J.E.(2019)Regionalvariationin
el Desarrollo de la Investigación (CODEI) del
life history traits and plastic responses to temperature of
Tecnológico de Antioquia - Institución Universitaria. the major malaria vector Nyssorhynchusdarlingiin Brazil.
Scientific Reports,99((11)), 53-56.
Colwell,A.E.,&Shorey,H.H.(1975)Thecourtshipbehaviorof
BIBLIOGRAFÍA CITADA thehousefly,Muscadomestica(Diptera:Muscidae).Annals
of the Entomological Society of America,6688((11)), 152-156.
Alves, S.M., & Bélo, M. (2002) Morphometric variations in the
Cumming, J.M., & Wood, D.M. (2009) Adult morphology and
housefly,Muscadomestica(L.)withlatitude.Genetica,111155,
terminology. Manual of Central American Diptera (ed.
243-251.
Brown, B.V., Borkent, A., Cumming, J.M., Wood, D.M.,
Amat-García,E.C.,RamírezM.,M.A.,PérezH.,A.M.,Cadavid Woodley, N.E., & Zumbado, M.A.), pp. 9-502. National
S.,I.C.,PérezP.,J.,VarelaP.,A.M.,Pérez,A.,DurangoM., Research Council Press, Ottawa, Canada.
Y.,López-Rubio,A.,etal.(2018)Delcampoallaboratorio:
David, J.R., Araripe, L.O., Bitner-Mathé, B.C., Capy, P., Goñi,
Integracióndeprocedimientosparaelestudiodemoscas.
B.,Klaczko,L.B.,Legout,H.,Martins,M.B.,Vouidibio,J.,et
Primera. Sello Editorial Publicar-T, Medellin, Colombia.
al.(2006)Sexualdimorphismofbodysizeandsternopleural
Arnqvist, G., & Mårtensson, T. (1998) Measurement error in bristlenumber:Acomparisonofgeographicpopulationsof
geometric morphometrics: Empirical strategies to assess an invasive cosmopolitan drosophilid. Genetica, 112288((11--33)),
and reduce its impact on measures of shape. Acta 109-122.
Zoologica Academiae Scientiarum Hungaricae,4444, 73-96.
Dujardin, J.P. (2008) Morphometrics applied to medical
Aspi, J., & Hoikkala, A. (1995) Male mating success and entomology. Infection, Genetics and Evolution, 88((66)),
survivalinthefieldwithrespecttosizeandcourtshipsong 875-890.
charactersinDrosophilalittoralisandD.montana(Diptera:
Fairbairn, D.J., Blanckenhorn, W.U., & Székely, T. (2007)Sex,
Drosophilidae).Journal of Insect Behavior,88((11)), 67-87.
sizeandgenderroles:Evolutionarystudiesofsexualsize
Baldwin,F.T.,&Bryant,E.H.(1981)Effectofsizeuponmating dimorphism. Oxford University Press, New York, USA.
performance within geographic strains of the housefly,
Gómez, G.F., & Correa, M.M. (2017) Discrimination of
Musca domesticaL.Evolution,3355((66)), 1134-1141.
Neotropical Anopheles species based on molecular and
Baleba,S.B.S.,Masiga,D.,Torto,B.,Weldon,C.W.,&Getahun, winggeometricmorphometrictraits.Infection,Geneticsand
M.N. (2019) Effect of larval density and substrate quality Evolution,5544, 379-386.
on the wing geometry of StomoxyscalcitransL. (Diptera:
Gómez, G.F., Márquez, E.J., Gutiérrez, L.A., Conn, J.E., &
Muscidae).Parasites and Vectors,1122((11)), 222.
Correa, M.M. (2014) Geometric morphometric analysis of
BarrosdeCarvalho,C.J.,&deMello-Patiu,C.A.(2008)Keyto Colombian Anopheles albimanus (Diptera: Culicidae)
theadultsofthemostcommonforensicspeciesofDiptera reveals significant effect of environmental factors on wing
inSouthAmerica.RevistaBrasileiradeEntomologia,5522((33)), traits and presence of a metapopulation. Acta Tropica,
390-406. 113355((11)), 75-85.
Benítez, H.A. (2013) Sexual dimorphism using geometric Good, P. (1994) Permutation tests: A practical guide to
morphometric approach. Sexual Dimorphism (ed. resamplingmethodsfortestinghypotheses.SpringerSeries
Moriyama, H.), pp. 35-50. IntechOpen, Rikeja, Croatia. in Statistics. Springer‐Verlag, Berlin, Germany.
Bookstein, F.L. (1991) Morphometrictoolsforlandmarkdata: Guerra,P.A.(2011)Evaluatingthelife-historytrade-offbetween
geometryandbiology. Cambridge University Press, New dispersal capability and reproduction in wing dimorphic
York, USA. insects: A meta-analysis. Biological Reviews, 8866((44)),
Bradshaw, C.J.A., & McMahon, C.R. (2008) Fecundity. 813-835.
EncyclopediaofEcology(ed.Jorgensen,S.E.,&Fath,B.D.), Hammer,Ø.,Harper,D.A.T.,&Ryan,P.D.(2001)Paleontological
pp. 1535-1543. Academic Press, Oxford. statisticssoftwarepackageforeducationanddataanalysis.
Bryant, E.H. (1977) Morphometric adaptation of the housefly, Palaeontologia Electronica,44, 9-18.
MuscadomesticaL.,intheUnitedStates.Evolution,3311((33)), Hedrick, A.V., & Temeles, E.J. (1989) The evolution of sexual
580-596. dimorphism in animals: Hypotheses and tests. Trendsin
Byrd, J.H., & Castner, J.L. (2009) Forensicentomology:The Ecology & Evolution,44((55)), 136-138.
utilityofarthropodsinlegalinvestigations.CRCPress,Bosa Jiménez-Martín, F.J., Cabrero, F.J., & Martínez-Sánchez, A.
Roca, USA. (2020)Wingmorphometricsforidentificationofforensically
Carvalho, C.J.B., Couri, M.S., Pont, A.C., Pamplona, D., & important blowflies (Diptera: Calliphoridae) in Iberian
Lopes,S.M.(2005)AcatalogueoftheMuscidae(Diptera)of Peninsula. Journal of Forensic and Legal Medicine, 7755,
the neotropical region.Zootaxa,886600((11)), 1-282. 102048.
87
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina 80(1): 81-88, 2021
Khamesipour, F., Lankarani, K.B., Honarvar, B., & Kwenti, T.E. Phanitchat,T.,Apiwathnasorn,C.,Sungvornyothin,S.,Samung,
(2018) A systematic review of human pathogens carried Y., Dujardin, S., Dujardin, J.P., Sumruayphol, S. (2019)
bythehousefly(MuscadomesticaL.).BMCPublicHealth, Geometric morphometric analysis of the effect of
1188((11)), 1049. temperature on wing size and shape inAedesalbopictus.
Medical and Veterinary Entomology,3333((44)), 476-484.
Kjærsgaard, A., Blanckenhorn, W.U., Pertoldi, C., Loeschcke,
V., Kaufmann, C., Hald, B., Pagès, N., & Bahrndorff, S. Reigada, C., & Godoy, W.A.C. (2005) Seasonal fecundity and
(2015)Plasticityinbehaviouralresponsesandresistanceto bodysizeinChrysomyamegacephala(Fabricius)(Diptera:
temperaturestressinMuscadomestica.AnimalBehaviour, Calliphoridae).Neotropical Entomology,3344((22)), 163-168.
9999, 123-130.
Rodríguez-Zabala, J., González, R., Correa, M.M., & Gómez,
Klingenberg,C.P.(2010)Evolutionanddevelopmentofshape: G.F. (2016) Análisis morfométrico de dos poblaciones de
integrating quantitative approaches. Nature reviews - Anopheles(Anopheles) calderoni(Diptera: Culicidae) del
Genetics,1111, 623-635. suroccidente colombiano. Revista Mexicana de
Biodiversidad,8877((33)), 966-971.
Klingenberg, C.P. (2011) MorphoJ: An integrated software
package for geometric morphometrics.MolecularEcology Rohlf, F., & Marcus, L. (1993) A revolution morphometrics.
Resources,1111, 353-357. Trends in Ecology & Evolution,88, 129-132.
Limsopatham,K.,Hall,M.J.R.,Zehner,R.,Zajac,B.K.,Verhoff, Siomava, N., Wimmer, E.A., & Posnien, N. (2016) Size
M.A., Sontigun, N., Sukontason, K., Sukontason, K.L., & relationships of different body parts in the three dipteran
Amendt, J. (2018) A molecular, morphological, and species Drosophila melanogaster, Ceratitis capitata and
physiological comparison of english and German Musca domestica. Development Genes and Evolution,
populations of Calliphora vicina (Diptera: Calliphoridae). 222266((33)), 245-256.
PLoS ONE,1133((1122)), e0207188.
Siomava, N., Wimmer, E.A., & Posnien, N. (2017) Extensive
Morales Vargas, R.E., Ya-umphan, P., Phumala-Morales, N., sexualwingshapedimorphisminDrosophilamelanogaster,
Komalamisra,N.,&Dujardin,J.P.(2010)Climateassociated Ceratitis capitata, andMusca domestica. bioRxiv, 135749.
size and shape changes in Aedes aegypti (Diptera:
Young,J.,Walker,S.M.,Bomphrey,R.J.,Taylor,J.K.,&Thomas,
Culicidae) populations from Thailand. Infection,Genetics
A.L.R.(2009)Detailsofinsectwingdesignanddeformation
and Evolution,1100((44)), 580-585.
enhance aerodynamic function and flight efficiency.
Nuñez-Rodríguez, J.A., & Liria, J. (2017) Geometric Science,332255((55994477)), 1549-1552.
morphometrics sexual dimorphism in three forensically
Zelditch,M.L.,Swiderski,D.L.,Sheets,H.D.,&Fink,W.L.(2004)
important species of blow fly (Diptera: Calliphoridae).Life:
Geometricmorphometricsforbiologists:aprimer.Elsevier
The Excitement of Biology,44((44)), 272-284.
Academic Press, San Diego, California, USA.
Petersen, V., Marchi, M.J., Natal, D., Marrelli, M.T., Barbosa,
A.C., & Suesdek, L. (2016) Assessment of the correlation
between wing size and body weight in captive Culex
quinquefasciatus. Revista da Sociedade Brasileira de
Medicina Tropical,4499((44)), 508-511.
88