Reproductive characteristics as drivers of alien plant naturalization and invasion

177 Pages·2016·3.16 MB·English

by  Mialy Harindra Razanajatovo

Reproductive characteristics as drivers
of alien plant naturalization and invasion

Dissertation submitted for the degree of
Doctor of Natural Sciences

presented by

Mialy Harindra Razanajatovo

at the

Faculty of Sciences
Department of Biology
Date of the oral examination: 12 February 2016
First referee: Prof. Dr. Mark van Kleunen
Second referee: Prof. Dr. Markus Fischer

Konstanzer Online-Publikations-System (KOPS)
URL: http://nbn-resolving.de/urn:nbn:de:bsz:352-0-324483
Summary
Due to human activity and global movements, many plant species have been introduced
to non-native regions where they experience novel abiotic and biotic conditions. Some of these
alien species manage to establish reproducing naturalized populations, and some naturalized
alien species subsequently become invasive. Invasion by alien plant species can negatively affect
native communities and ecosystems, but what gives the alien species an advantage under novel
conditions is still not clear. Therefore, identifying the drivers of invasions has become a major
goal in invasion ecology.
Reproduction is crucial in plant invasions, because propagule supply is required for
founding new populations, population maintenance and spread in non-native regions. Baker’s
Law, referring to the superior advantage of species capable of uniparental reproduction in
establishing after long distance dispersal, has received major interest in explaining plant
invasions. However, previous findings regarding Baker’s Law are contradicting. Moreover,
there has been an increasing interest in understanding the integration of alien plant species into
native plant-pollinator networks but few studies have looked at the pollination ecology of
successful (naturalized and invasive) and unsuccessful (non-naturalized and non-invasive) alien
plant species. Previous findings are also biased towards specific taxonomic groups and
geographical areas. More generalized approaches are required to advance our knowledge of the
role of reproductive characteristics in alien plant naturalization and invasion.
Our quantitative breeding-system database of 1752 species from 116 regions around the
globe, combined with data on species’ native range size and global naturalization success, is a
powerful tool for testing Baker’s Law in alien plant naturalization. Consistent with Baker’s Law,
our results show that selfing ability (self-compatibility and autofertility) is positively related to
naturalization success. The effects are both direct and indirect, as selfing ability has a positive
effect on native range size, which in turn has a positive effect on naturalization. We demonstrate
that selfing ability contributes to naturalization, which strongly suggests that a lack of mates and
pollinators is an important barrier to the establishment of alien plant species.

i
To test whether alien plant naturalization is related to the ability to attract resident
pollinators in non-native regions, we did a comparative study on flower visitation of 185 native,
37 naturalized alien and 224 non-naturalized alien plant species in the Botanical Garden of Bern,
Switzerland. Botanical gardens offer unique opportunities for hosting comparative studies
because species from a broad taxonomic range and from a wide geographic area are growing
under comparable conditions. Our phylogenetically-informed analysis showed that non-
naturalized alien species received fewer flower visits than both naturalized alien and native
species. Native, naturalized alien and non-naturalized alien species were visited by similar flower
visitor communities. Furthermore, among the naturalized alien species, those with a broader
distribution in Switzerland received a more diverse set of flower visitors. We provide the first
evidence that the capacity to attract flower visitors in non-native regions is different for
naturalized and non-naturalized alien plants, which strongly suggests that naturalization is related
to flower visitation.
To test whether pollen limitation and low autofertility are important constraints to
invasion, we performed a common garden breeding-system experiment. Using pollination
treatments (pollen supplementation, open pollination, and pollinator exclusion), we assessed the
degrees of pollen limitation and autofertility of 24 native and alien (both invasive and non-
invasive, but naturalized) plant species (eight confamilial or congeneric triplets). The three plant
groups had low degrees of pollen limitation and were almost all autofertile to some degree. The
groups did not differ in their degrees of pollen limitation or autofertility. Because invasive alien
species did not suffer lower pollen limitation and did not have higher autofertility than non-
invasive aliens, our results suggest that pollen limitation and low autofertility may not play a
major role in the spread of alien plants, once they have become naturalized.
Taken together, our findings strongly suggest that reproductive characteristics contribute
to alien plant naturalization. Thus, a lack of mates and pollinators may be an important barrier to
establishment in new non-native regions. A breeding system that favors uniparental reproduction
and the ability to attract suitable pollinators may help alien plants successfully found and
maintain reproducing populations in non-native ranges. However, once the alien plant species
becomes naturalized, reproductive characteristics may no longer play an important role. Other
factors may be more important during invasion, when the alien plant species spread in the non-
native ranges.
ii
Zusammenfassung
Wegen menschlichen Aktivitäten und globalen Bewegungen, sind viele Pflanzenarten in
nicht-einheimische Regionen eingeführt worden, in denen sie neuen abiotischen und biotischen
Bedingungen ausgesetzt werden. Einige dieser gebietsfremden Arten schaffen es, eingebürgerte
sich fortpflanzende Populationen zu etablieren, und einige eingebürgerte gebietsfremde Arten
werden anschließend invasiv. Invasion durch fremden Pflanzenarten kann einheimische
Gemeinschaften und Ökosystemen negativ beeinflussen, aber es ist noch nicht klar was den
gebietsfremden Arten einen Vorteil unter neuartigen Bedingungen gibt. Daher ist ein wichtiges
Ziel der Invasionsökologie, die Treiber von Invasionen zu Identifizieren.
Reproduktion ist entscheidend bei Pflanzeninvasionen, weil Fortpflanzung für die
Gründung, Instandhaltung und Ausbreitung neuer Populationen in nicht-einheimische Regionen
erforderlich ist. Bakers Gesetz, welches sich auf die überlegenen Vorteile der Arten, die
uniparentaler Reproduktion fähig sind, bei der Einrichtung nach Langstreckenausbreitung
bezieht, hat großes Interesse bei der Erklärung von Pflanzeninvasionen erhalten. Jedoch sind
frühere Befunde über Bakers Gesetz widersprüchlich. Darüber hinaus gibt es ein wachsendes
Interesse für das Verständnis der Integration von fremden Pflanzenarten in die einheimischen
Pflanze-Bestäuber-Netzwerke, aber nur wenige Studien haben sich mit der Bestäubungsökologie
von erfolgreichen (eingebürgerten und invasiven) und erfolglose (nicht eingebürgerte und nicht-
invasiven) gebietsfremden Pflanzenarten befasst. Vorherige Ergebnisse sind auch auf bestimmte
taxonomische Gruppen und Regionen eingeschränkt. Allgemeinere Ansätze sind erforderlich,
um die Kenntnisse über die Rolle der reproduktiven Eigenschaften gebietsfremder Pflanzen in
der Einbürgerung und Invasion zu verstehen.
Unsere quantitative Fortpflanzungssystem-datenbank mit 1752 Arten aus 116 Regionen
der Welt, kombiniert mit Daten über die Ausbreitung der einheimischen Arten, ist ein
leistungsfähiges Mittel um Bakers Gesetz zu testen. In Übereinstimmung mit Bakers Gesetz,
zeigen unsere Ergebnisse, dass die Fähigkeit zur Selbstbefruchtung (Selbst-Kompatibilität und
Autofertilität) positiv auf den Einbürgerungserfolg wirken. Die Effekte waren sowohl direkt als
auch indirekt, da die Gebietsgröße proportional zur Selbstbefruchtungsfähigkeit ist, welche sich
wiederum positiv auf die Einbürgerung auswirkt. Wir zeigen, dass die
iii
Selbstbefruchtungsfähigkeit positiv zur Einbürgerung beiträgt, was stark darauf hinweist, dass
ein Mangel an Partnern und Bestäubern ein wichtiges Hindernis für die Einbürgerung von
gebietsfremden Pflanzenarten ist.
Um zu testen, ob die Einbürgerung gebietsfremder Pflanzen mit der Fähigkeit,
einheimische Bestäuber in gebietsfremden Regionen anzuziehen verbunden ist, haben wir eine
Vergleichsstudie über Blumenbesuche von 185 einheimische, 37 eingebürgerten und 224 nicht
eingebürgerte Neophyten im Botanischen Garten in Bern , Schweiz, durchgeführt. Botanische
Gärten bieten einzigartige Möglichkeiten um Vergleichsstudien durchzuführen, weil Arten aus
vielen taxonomischen Bereichen und aus vielen geografischen Gebieten unter vergleichbaren
Bedingungen gezüchtet werden können. Unsere phylogenetisch informierte Analyse zeigte, dass
nicht eingebürgerte fremden Arten weniger Blütenbesucher als eingebürgerte fremden und
einheimischen Arten erhielten. Einheimische, eingebürgerte fremde und nicht eingebürgerte
fremde Arten wurden durch ähnliche Bestäuber Gemeinden besucht. Außerdem erhielten unter
den eingebürgerten gebietsfremden Arten, die mit einer breiteren Verbreitung in der Schweiz,
eine vielfältigere Gruppe von Blütenbesucher. Wir stellen den ersten Beweis dafür, dass die
Fähigkeit, Blütenbesucher in nicht-native Regionen zu gewinnen, verschieden für eingebürgerten
und nicht eingebürgerten fremde Pflanzen ist, was stark darauf hinweist, dass die Einbürgerung
mit Blumenbesucher zusammenhängt.
Um zu testen, ob Pollen Begrenzung und niedrige Autofertilität eine wichtige
Einschränkungen für Invasionen sind, führten wir einen Fortpflanzungssystem Experiment aus.
Mit Hilfe von Bestäubungs-Behandlungen (Pollen Ergänzung, offene Bestäubung und
Pollenspender Ausgrenzung), untersuchten wir die Grade der Pollenbegrenzung und
Autofertilität von 24 einheimischen und fremden (beide invasive und nicht-invasive, aber
eingebürgert) Pflanzenarten (acht confamiliäre oder artverwandte Drillinge). Die drei
Pflanzengruppen hatten niedrige Grade der Pollenbegrenzung und waren fast alle zu einem
gewissen Grad autofertil. Die Gruppen unterschieden sich nicht in ihrem Grad von Pollen
Beschränkung oder Autofertilität. Da invasive gebietsfremde Arten nicht unteren Pollen
Begrenzung leiden und keine höhere Autofertilität als nicht-invasive fremde Arten hatten, legen
unsere Ergebnisse nahe, dass Pollen Begrenzung und niedrige Autofertilität möglicherweise
iv
nicht eine wichtige Rolle bei der Verbreitung von gebietsfremden Pflanzen spielen, sobald sie
sich eingebürgert haben.
Insgesamt deuten unsere Ergebnisse stark darauf hin, dass reproduktive Eigenschaften
zur Einbürgerung fremder Pflanzenarten beitragen. So kann ein Mangel an Partnern und
Bestäuber eine wichtige Barriere für die Einbürgerung in neuen nicht-native Regionen sein.
Fortpflanzungssysteme, welche die uniparentale Reproduktion und die Fähigkeit, geeignete
Bestäuber anzulocken bevorzugen, können fremden Pflanzen helfen, erfolgreich sich
fortpflanzende Populationen zu etablieren und zu erhalten. Sobald jedoch die fremden
Pflanzenarten eingebürgert sind, spielen Reproduktionseigenschaften möglicherweise nicht mehr
eine wichtige Rolle. Andere Faktoren können während der Invasion wichtiger sein, wenn die
fremden Pflanzenarten sich in den nicht-native Bereiche verbreiten.
v
Table of contents
Summary .......................................................................................................................................... i
Zusammenfassung.......................................................................................................................... iii
Table of contents ............................................................................................................................ vi
List of figures ............................................................................................................................... viii
List of tables .................................................................................................................................... x
General introduction .................................................................................................................... 1
Invasion ecology ......................................................................................................................... 1
Research gaps .............................................................................................................................. 4
Contribution of this thesis ........................................................................................................... 7
Chapter I Direct and indirect effects of self-compatibility and autofertility on the global
naturalization of alien plants ..................................................................................................... 11
Abstract ..................................................................................................................................... 11
Introduction ............................................................................................................................... 12
Methods ..................................................................................................................................... 14
Results ....................................................................................................................................... 20
Discussion ................................................................................................................................. 27
Appendices ................................................................................................................................ 33
Chapter II Non-naturalized alien plants receive fewer flower visits than naturalized and
native plants in a Swiss botanical garden ................................................................................. 49
Abstract ..................................................................................................................................... 49
Introduction ............................................................................................................................... 50
Methods ..................................................................................................................................... 52
Results ....................................................................................................................................... 57
Discussion ................................................................................................................................. 63
vi
Appendices ................................................................................................................................ 69
Chapter III Non-invasive naturalized alien plants were not more pollen limited than
invasive aliens and natives in a common garden ..................................................................... 97
Abstract ..................................................................................................................................... 97
Introduction ............................................................................................................................... 98
Methods ................................................................................................................................... 101
Results ..................................................................................................................................... 106
Discussion ............................................................................................................................... 111
Appendices .............................................................................................................................. 117
General discussion .................................................................................................................... 137
Major findings ......................................................................................................................... 137
Perspectives and future research directions ............................................................................ 138
Concluding remarks ................................................................................................................ 142
Record of achievements .............................................................................................................. 143
Cited references .......................................................................................................................... 144
Acknowledgements ..................................................................................................................... 162
vii
List of figures
Fig. I.1 Frequency distributions of self-compatibility and autofertility indices based on fruit set
and seeds per flower compiled in a global database on breeding systems of angiosperms. ......... 22
Fig. I.2 Results of six path analyses testing the direct and indirect effects of a species’ degree of
self-compatibility and autofertility on its global naturalization success. Indices were calculated
using fruit set. ............................................................................................................................... 24

Fig. I.S1 Procedure used for selection of studies for the compilation of a global database on
breeding systems using Web of Science and other sources. ......................................................... 33
Fig. I.S2 A phylogenetic tree of the 1752 angiosperm species included in the global database on
breeding systems. .......................................................................................................................... 34
Fig. I. S3 Results of six path analyses testing the direct and indirect effects of a species’ degree
of self-compatibility and autofertility on its global naturalization success. Indices were calculated
using seed production per flower. ................................................................................................. 35

Fig. II.1 (a) Total number of insect visits, (b) average duration of individual visits, (c) number of
flower-visitor groups, and (d) Shannon-diversity indices of flower-visitor groups to native,
naturalized alien and non-naturalized alien plant species in 15 minutes. ..................................... 60
Fig. II.2 Probability of visits by different flower-visitor groups to native, to naturalized alien and
to non-naturalized alien plant species. .......................................................................................... 62

Fig. III.1 Estimated means (±1 SE) of a binomial GLMM testing how the number of flowers that
produced fruits (a) and estimated means (±1 SE) of a Poisson GLMM testing how the number of
seeds per fruit (b) depended on pollination treatment (pollen-supplementation, open pollination,
and pollinator-exclusion), plant group (native, invasive alien and non-invasive alien) and their
interaction, with plant individual nested within species and species nested within family as
random factors.. .......................................................................................................................... 107
Fig. III.2 Estimated means (±1 SE) of four phylogenetically controlled linear models testing
how the pollen limitation index and the adjusted pollen limitation index (negative values set to
zero) of 24 species (a) and how the autofertility index and the adjusted autofertility index (values
viii
larger than one set to one) of 23 species (b) depended on plant group (native, invasive alien and
non-invasive alien) ...................................................................................................................... 109

Fig. III.S1 Fruit set and seed production in the three treatments (pollen supplementation, open
pollination, pollinator exclusion) on eight confamilial triplets of native, invasive alien and non-
invasive alien plant species. ........................................................................................................ 117
Fig. III.S2 Phylogenetic tree of the 24 species used to test for differences in pollen limitation and
autofertility among native, invasive alien, and non-invasive alien plant species in Germany. .. 121
Fig. III.S3 Correlation between autofertility and pollen limitation indices ............................... 122

ix