NEUROCIENCIA AFECTIVA DEL TDAH

13 Pages·2010·0.81 MB·English

Copyright © 2009 Escritos de Psicología
Escritos de Psicología, Vol. 3, nº 2, pp. 17-29 www.escritosdepsicologia.es
ISSN 1989-3809
Neurociencia afectiva del TDAH: Datos existentes y
direcciones futuras
Affective neuroscience of ADHD: Current data and
future directions
Sara López-Martín 1, Jacobo Albert 1, Alberto Fernández-Jaén 2, Luis Carretié 1
1 Departamento de Psicología Biológica y de la Salud. Facultad de Psicología. Universidad Autónoma de Madrid. Madrid, España.
2 Unidad de Neurología Infantil. Hospital Quirón. Madrid, España.
Disponible online 30 de abril de 2010
El trastorno por déficit de atención con hiperactividad (TDAH) es un trastorno de origen neurobiológico complejo
y heterogéneo que se caracteriza no sólo por sus disfunciones cognitivas sino también por la existencia de impor-
tantes alteraciones afectivas, tanto motivacionales como emocionales. Sin embargo, los correlatos neurobiológicos
que subyacen a las disfunciones afectivas del TDAH apenas han sido explorados, en comparación con la extensa
investigación llevada a cabo sobre los mecanismos neurales implicados en sus principales déficit cognitivos (atención,
inhibición de respuesta y memoria de trabajo). Este trabajo revisa las recientes investigaciones que han explorado las
bases neurales involucradas en las alteraciones motivacionales y emocionales mostradas por las personas con TDAH.
Asimismo, se discuten las implicaciones prácticas derivadas de los resultados de estos estudios y se proponen nuevas
líneas de investigación desde la Neurociencia afectiva.
Palabras clave: Trastorno por déficit de atención con hiperactividad; TDAH; Emoción; Motivación; Recompensa.
Attention-deficit/hyperactivity disorder (ADHD) is a complex and heterogeneous disorder that is characterized not
only by cognitive deficits but also by affective dysfunctions, both motivational and emotional. Nevertheless, the
neural bases of affective dysfunctions have barely been explored in relation to this disorder, in contrast to extensive
research that examined the neural correlates of its main cognitive deficits (attention, response inhibition and working
memory). This article reviews the available data regarding the neurobiological substrates of motivational and emotio-
nal alterations showed by children, adolescents and adults with ADHD. Practical implications derived from these data
are discussed and future research directions from affective neuroscience are suggested.
Keywords: Attention-deficit/hyperactivity disorder; ADHD; Emotion; Motivation; Reward.
Estudio financiado por el Ministerio de Ciencia e Innovación (PSI2008-03688) y la Comunidad de Madrid/Universidad Autónoma de Madrid
(CCG08-UAM/SAL-4463).
Correspondencia: Sara López Martín. Departamento de Psicología Biológica y de la Salud. Facultad de Psicología. Universidad Autónoma de
Madrid. C/ Ivan Pavlov, Nº 6. 28049, Madrid. E-mail: [email protected]
17
SARA LÓPEZ-MARTÍN, JACOBO ALBERT, ALBERTO FERNÁNDEZ-JAÉN, LUIS CARRETIÉ
El trastorno por déficit de atención con hiperactividad afectivo que involucraban, fundamentalmente, a la atención y
(TDAH) es la etiqueta diagnóstica empleada actualmente para al control inhibitorio (Barry, Johnstone y Clarke, 2003; Bush
denominar a uno de los trastornos del neurodesarrollo más fre- et al., 2005; Dickstein, Bannon, Castellanos y Milham, 2006).
cuentes en población infantil y, sin duda, uno de los que mayor Entre las tareas que más se han empleado para demostrar la
polémica suscita. El empleo de metilfenidato, un psicoestimu- disfunción de este circuito se encuentran aquellas que requieren
lante del sistema nervioso central, como uno de los principales la inhibición de una repuesta prepotente (Go/Nogo), la inhibi-
tratamientos de un trastorno diagnosticado a partir de la con- ción de una respuesta ya iniciada (Stop-signal) y la inhibición
ducta del paciente, genera desconfianza en las familias y en la de información contradictoria o irrelevante (Flanker). No obs-
sociedad. Por otro lado, el creciente número de niños diagnos- tante, aunque la evidencia científica que apoya la disfunción
ticados con TDAH en los últimos años ha generado un debate del circuito fronto-estriado en el TDAH es extensa y robusta,
público sobre las causas que lo originan, la validez de su diag- cada vez es más evidente que las alteraciones de este circuito no
nóstico y los efectos adversos del tratamiento farmacológico. son suficientes para explicar la enorme heterogeneidad del tras-
Sin embargo, la evidencia científica que apoya la heredabilidad torno. Otras regiones y circuitos neurales, como el cerebelo o
del trastorno, así como la existencia de anomalías cerebrales los sistemas mesolímbico y parieto-temporal (Vaidya y Stolls-
anatómicas y funcionales es extensa y robusta. En efecto, el torff, 2008), están comprometidos en el TDAH.
TDAH tiene un fuerte componente genético, como así lo indi- La heterogeneidad del TDAH no sólo se pone de manifiesto
can llooss eessttuuddiiooss ddee nniiññooss aaddooppttaaddooss yy llooss eessttuuddiiooss ddee ggeemmee-- a nivel neurobiológico, con la implicación de distintos circuitos
los (Albert, López-Martín, Fernández-Jaén y Carretié, 2009). neurales, sino también en otros niveles de análisis (Figura 1):
Los primeros han observado que la prevalencia del trastorno es desde las causas que lo originan (genéticas, ambientales) y la
claramente mayor entre los familiares biológicos que entre los implicación de múltiples genes (ADRA2A, SLC6A2, DRD4,
familiares adoptivos (Sprich, Biederman, Crawford, Mundy y DRD5, DAT) y neurotransmisores (dopamina, noradrenalina,
Faraone, 2000). Los segundos estiman que el índice heredabi- serotonina), hasta las diferencias en la expresión de los sínto-
lidad del trastorno es de 0,77 (Faraone et al., 2005), una cifra mas (inatención, hiperactividad, impulsividad) y la comorbili-
elevada si se compara con la de otros trastornos neuropsquiátri- dad con otros trastornos neuropsiquiátricos (trastornos de con-
cos como la depresión (0,39) o la ansiedad generalizada (0,32). ducta, trastornos de aprendizaje, ansiedad, depresión). A nivel
Por otro lado, datos convergentes de estudios neuropsicológi- neuropsicológico, esta heterogeneidad se refleja en la alteración
cos, neuroquímicos y de neuroimagen estructural y funcional de una amplia variedad de procesos psicológicos, tanto cogni-
han mostrado que el TDAH está caracterizado por anomalías tivos (atención, inhibición de respuesta, memoria de trabajo,
en una amplia variedad de regiones cerebrales, entre las que procesamiento temporal) como afectivos (procesamiento de la
destacan aquellas que forman el circuito fronto-estriado: cor- recompensa, aversión a la demora, procesamiento emocional,
teza prefrontal dorsolateral y regiones dorsales de la corteza regulación emocional). Sin embargo, mientras que las deficien-
cingulada anterior y el estriado (Bush, Valera y Seidman, cias cognitivas, y especialmente las ejecutivas, han sido amplia-
2005; Seidman, Valera y Makris, 2005; Willcutt, Doyle, Nigg, mente estudiadas, apenas se dispone de información sobre las
Faraone y Pennington, 2005; Zimmer, 2009). La disfunción de disfunciones afectivas del TDAH. En efecto, durante muchos
este circuito parece ser la responsable de los déficit ejecutivos, años se ha visto el TDAH como un trastorno cognitivo en el que
y especialmente del pobre control inhibitorio, mostrados por sus principales síntomas estaban originados por una disfunción
muchos niños, adolescentes y adultos con TDAH. ejecutiva cuyo principal proceso implicado era la inhibición de
El desarrollo en la última década de modernas técnicas de respuesta (Barkley, 1997). No obstante, recientemente se han
estudio del cerebro, tanto a nivel anatómico como funcional, ha propuesto diversas teorías multicausales que tienen en cuenta
permitido conocer las importantes diferencias entre el cerebro la heterogeneidad del trastorno y que incorporan no sólo pro-
con TDAH y el cerebro sano. Por un lado, un amplio número de cesos cognitivos sino también afectivos (Nigg y Casey, 2005;
estudios que han empleado diversas técnicas anatómicas mues- Sonuga-Barke, 2002). El desarrollo de estos nuevos modelos ha
tran que, como grupo, el volumen cerebral de los niños con fomentado el estudio de las alteraciones afectivas que caracteri-
TDAH es menor que el de los niños control, tanto si se compara zan a muchas de las personas con TDAH, así como la explora-
el volumen de todo el cerebro (la reducción es de aproxima- ción de las bases neurobiológicas que las sustentan. Asimismo,
damente un 3-5%: Seidman et al., 2005) como si se tienen en el interés de los investigadores por el estudio de las alteraciones
cuenta determinadas regiones cerebrales (regiones de la cor- emocionales y motivacionales del TDAH se ha incrementado
teza prefrontal, caudado, vermis y esplenio del cuerpo calloso: en los últimos años al conocer los resultados de varios estudios
Valera, Faraone, Murray y Seidman, 2007). Por otro lado, los que indican que los déficit en las funciones ejecutivas no son
estudios que han empleado técnicas funcionales, tanto hemodi- necesarios ni suficientes para explicar todos los casos de TDAH
námicas como electrofisiológicas, han observado de forma con- (Willcutt et al., 2005). Otros procesos psicológicos, tanto cog-
sistente una disfunción del circuito fronto-estriado mientras las nitivos como afectivos, tienen necesariamente que estar detrás
personas con TDAH realizaban tareas cognitivas sin contenido de este trastorno.
18
NEUROCIENCIA AFECTIVA DEL TDAH
Figura 1. Heterogeneidad del TDAH en todos los niveles de análisis: comprensión de las disfunciones ejecutivas del TDAH. Este es
desde las causas que lo producen hasta la aparición de distintos trastor-
el motivo por el que los datos existentes sobre las alteraciones
nos asociados. La Figura no es exhaustiva. Otros circuitos cerebrales,
motivacionales en el TDAH no sean ni abundantes ni en muchos
procesos psicológicos o trastornos asociados pueden estar involucrados
en el TDAH. casos coincidentes. Sin embargo, la revisión de Luman, Ooster-
lann y Sergeant (2005) sobre este asunto permite llegar a las
siguientes conclusiones: a) las personas con TDAH dependen
en mayor medida que los controles del refuerzo externo para
obtener su máximo rendimiento, b) las personas con TDAH nor-
malizan su rendimiento cuando se les refuerza frecuentemente
y de forma inmediata, c) las personas con TDAH muestran una
menor respuesta psicofisiológica periférica (tasa cardiaca y
conductancia de la piel) ante la recompensa que las personas
sin TDAH, y d) en situaciones en las que se debe elegir entre
una recompensa inmediata y otra demorada, las personas con
TDAH escogen más a menudo que los controles las recompen-
sas inmediatas, incluso cuando las recompensas demoradas son
mayores/mejores que las recompensas inmediatas. Esta última
característica, es decir, la preferencia por las recompensas inme-
diatas frente a las demoradas, es el hallazgo más consistente
de la investigación sobre las alteraciones motivacionales del
El presente artículo pretende revisar la investigación reali- TDAH (Antrop, Verte y Baeyens, 2006; Rapport, et al., 1986;
zada hasta el momento sobre las alteraciones neurobiológicas Sonuga-Barke et al., 1992). Además, constituye una disfunción
que subyacen a las disfunciones motivacionales y emocionales primaria del TDAH y, por tanto, independiente de las disfuncio-
que presentan muchos de los niños, adolescentes y adultos con nes ejecutivas características del trastorno (Antrop et al., 2006;
TDAH. Dado el carácter incipiente de la investigación sobre Solanto et al., 2001; Sonuga-Barke et al., 2003; Thorell, 2007).
este asunto, los resultados que aquí se exponen deben interpre- Diversos modelos motivacionales se han propuesto en los
tarse con cautela, en espera de que sean replicados por futuras últimos años como alternativa a las tradicionales teorías cog-
investigaciones. Asimismo, se discuten las implicaciones clíni- nitivas del TDAH (véase una excelente revisión sobre este
cas de estos nuevos hallazgos y se proponen nuevas líneas de asunto en Luman, Tripp y Scheres, 2010). Posiblemente los
investigación sobre el TDAH desde la Neurociencia afectiva. más influyentes son la teoría del desarrollo dinámico (Sagvol-
den, Johansen, Aase y Russell, 2005), la teoría del déficit en la
Alteraciones motivacionales en el TDAH transferencia de dopamina (Tripp y Wickens, 2008) y la hipóte-
sis de la aversión a la demora (Sonuga-Barke, 2002, 2003). Los
La idea de que el TDAH está asociado con anomalías en tres modelos sostienen que las alteraciones motivacionales del
el sistema de recompensa tiene una larga historia (Douglas y TDAH están originadas por una baja activación del sistema de
Parry, 1983, 1994; Rapport, Tucker, DuPaul, Merlo y Stoner, recompensa dopaminérgico, aunque los dos primeros lo hacen
1986; Sagvolden, Aase, Zeiner y Berger, 1998; Sonuga-Barke, desde un punto de vista neuroquímico y el tercero desde un punto
2002; Sonuga-Barke, Dalen y Remington, 2003; Sonuga- de vista anatómico-funcional. De forma resumida, la teoría del
Barke, Taylor, Sembi y Smith, 1992;Tripp y Alsop, 2001). No desarrollo dinámico de Sagvolden et al. (2005) sostiene que un
obstante, el estudio de las alteraciones motivacionales siempre bajo nivel general de dopamina en el sistema mesolímbico es
ha estado en un segundo plano debido a que el foco de interés de el responsable de la presencia en el TDAH de un gradiente de
clínicos e investigadores se ha centrado en la búsqueda y en la demora de la recompensa más corto y pronunciado (Figura 2).
Figura 2. En este diagrama se observa cómo, de forma general, las
recompensas son más eficaces cuando se reciben de forma inmediata
a la realización de la conducta/respuesta (línea gris oscuro). De esta
forma, a medida que aumenta el intervalo temporal entre la conducta/
respuesta (Ra, Rb, Rc,..,Rn) y el momento en que se recibe la recom-
pensa por la misma, se produce un descenso en el valor/eficacia de
dicha recompensa (por lo que ésta tendrá una menor influencia sobre
el comportamiento). Por otra parte, se observa también que en el caso
de las personas con TDAH (línea gris claro), este descenso en el valor
de la recompensa es más acusado que en el caso de los controles (la
pendiente es más acentuada), de forma que intervalos temporales más
pequeños se asocian a una pérdida más rápida del valor de la recom-
pensa. Figura adaptada de Sagvolden, Johansen, Aase y Russell (2005).
19
SARA LÓPEZ-MARTÍN, JACOBO ALBERT, ALBERTO FERNÁNDEZ-JAÉN, LUIS CARRETIÉ
Por su parte, la teoría del déficit en la transferencia de con este modelo, escapar a la demora constituye el principal
dopamina de Tripp y Wickens (2008) propone que algunos de reforzador (en este caso, negativo) de las personas con TDAH,
los síntomas del TDAH podrían explicarse por una disminu- ya que éstas perciben la demora como algo negativo o des-
ción específica de la tasa de disparo de la célula dopaminérgica agradable. Este modelo predice además que en las situaciones
en la anticipación de la recompensa. Estos autores argumentan en las que no sea posible reducir la espera hasta conseguir la
que en las personas sanas, la respuesta de la célula dopaminér- recompensa demorada (por ejemplo, al no existir refuerzos
gica ante un refuerzo positivo se transfiere a señales previas inmediatos), las personas con TDAH intentarán reducir la
que predicen la posterior recompensa. Esta transferencia pro- experiencia subjetiva de espera dirigiendo su atención a otros
porciona refuerzo inmediato a nivel celular cuando la entrega estímulos e incrementando el nivel de estimulación a través del
de la recompensa se demora. Sin embargo, en las personas con movimiento.
TDAH la transferencia de la respuesta de la célula dopaminér- En general, los datos conductuales disponibles hasta
gica a la señal que predice la posterior entrega de la recompensa el momento y las predicciones realizadas por los principa-
no se produce correctamente (Figura 3). les modelos motivacionales del TDAH encajan bien con los
recientes hallazgos obtenidos sobre las bases neurobiológicas
Figura 3. Teoría del déficit en la transferencia de dopamina (Tripp y que subyacen al procesamiento de la recompensa en adoles-
Wickens, 2008). En las personas sin TDAH (línea gris oscuro) se pro-
centes y adultos con el trastorno. En efecto, a pesar de que los
duce una transferencia de la respuesta de la célula dopaminérgica, pro-
estudios que han explorado los sustratos neurales de las altera-
duciéndose primero ante la recompensa para posteriormente (mediante
el aprendizaje) producirse ante la señal que la predice. En las personas ciones motivacionales en el TDAH son escasos, los resultados
con TDAH (línea gris claro) esta transferencia no se produciría correc- obtenidos hasta el momento son coincidentes y a su vez com-
tamente. Figura adaptada de Tripp y Wickens (2008). plementarios, ya que indican que estas alteraciones están origi-
nadas por anomalías anatómicas (Carmona et al., 2009), neuro-
químicas (Volkow et al., 2007, 2009) y funcionales (tanto elec-
trofisiológicas como hemodinámicas: Holroyd, Baker, Kerns y
Müller, 2008; Plichta et al., 2009; Scheres, Milham, Knutson y
Castellanos, 2007; Ströhle et al., 2008) en las regiones cerebra-
les que forman el sistema de recompensa: fundamentalmente,
la corteza ventromedial (aquí definida como un área extensa
que incluye a las cortezas prefrontal medial y orbital: Carretié,
López-Martín y Albert, 2010) y la región ventral del estriado,
cuya principal estructura es el núcleo accumbens.
En primer lugar, el estudio llevado a cabo recientemente
por Carmona et al. (2009) sugiere por primera vez la presen-
cia de anomalías estructurales en regiones cerebrales asociadas
con la motivación y el procesamiento de la recompensa. En
efecto, estos investigadores han observado que los niños con
TDAH presentan reducciones significativas en los volúmenes
de las regiones ventrales del estriado. Asimismo, observaron
que el volumen de la región ventral derecha del estriado corre-
lacionaba negativamente con los síntomas de hiperactividad
e impulsividad pero no con los síntomas de inatención. Estos
resultados concuerdan con los estudios realizados con animales
que muestran respuestas impulsivas en ratas tras lesiones del
Finalmente, el modelo de doble vía de Sonuga-Barke núcleo accumbens, lo que sugiere que esta región podría estar
(2002, 2003), en el que está actualmente incluida la hipótesis involucrada en la patogénesis de la impulsividad y la hiperac-
de la aversión a la demora, propone que en el TDAH están tividad (Cardinal, Pennicott, Sugathapala, Robbins y Everitt,
alterados, al menos, dos sistemas neurales que además son 2001).
independientes: el circuito fronto-estriado y el circuito meso- En segundo lugar, el grupo de Volkow (2007, 2009)
límbico. El primero de ellos estaría detrás de las disfunciones encontró recientemente anomalías neuroquímicas en regiones
ejecutivas, mientras que el segundo explicaría los problemas cerebrales claves en el sistema de recompensa en adultos con
motivacionales. Sonuga-Barke propone que la aversión a la TDAH. En concreto, estos investigadores observaron mediante
demora característica del TDAH se refleja a nivel conduc- el empleo de la tomografía por emisión de positrones (TEP)
tual en la preferencia de recompensas pequeñas e inmediatas una menor disponibilidad de algunos receptores (D2/D3) y
frente a recompensas mayores pero demoradas. De acuerdo transmisores (DAT) dopaminérgicos en el núcleo accumbens,
20
NEUROCIENCIA AFECTIVA DEL TDAH
el mesencéfalo y el hipotálamo. En todas las regiones se obser- recompensa, Ströhle et al. (2008) observaron que en los adul-
varon estos cambios en el hemisferio izquierdo. Además, halla- tos con TDAH se producía un incremento de la actividad de la
ron una relación inversa entre la disponibilidad de receptores corteza orbitofrontal cuando se les informaba sobre la recom-
D2/D3 en el núcleo accumbens y los síntomas de inatención, lo pensa económica que habían obtenido. Aunque este hallazgo
que sugeriría que las alteraciones en el sistema de recompensa todavía no tiene una interpretación clara, datos obtenidos en
también podrían estar vinculadas con los problemas atenciona- población no clínica indican que la corteza orbitofrontal juega
les característicos del TDAH. Este hecho podría explicar por un papel importante en el aprendizaje y en el valor otorgado a
qué las personas con TDAH tienen mayores dificultades para una recompensa (Rolls, 2000).
mantener la atención en tareas aburridas y repetitivas (es decir, Recientemente, Plichta et al. (2009) compararon la activa-
con una baja capacidad para reforzar). Además, la menor dis- ción cerebral de adultos sanos y adultos con TDAH mientras
ponibilidad de los receptores de dopamina D2/D3 en el núcleo realizaban una tarea experimental que requería escoger entre
accumbens podría explicar la mayor vulnerabilidad de los ado- dos recompensas económicas que variaban en la demora en las
lescentes y adultos con TDAH al consumo de drogas, ya que se que eran entregadas. Por un lado, los adultos con TDAH mos-
ha constatado que las alteraciones en los receptores de dopa- traron una menor activación de la región ventral del estriado en
mina D2/D3 están asociadas con un mayor riesgo de abuso de comparación con los adultos sanos tanto para las recompensas
sustancias, tanto en ratas (Dalley et al., 2007) como en huma- más inmediatas como para las más demoradas. Este hallazgo
nos (Lee et al., 2009). Finalmente, la menor disponibilidad de está en consonancia con los datos obtenidos por los estudios
receptores D2/D3 en el hipotálamo en los adultos con TDAH previos de actividad cerebral (Scheres et al., 2007; Ströhle et
proporciona una posible base neurobiológica para explicar por al., 2008) así como por los estudios que han hallado una redu-
qué las personas con TDAH presentan con asiduidad problemas cida respuesta psicofisiológica (tasa cardiaca y conductancia
de sueño (Sung, Hiscock, Sciberras y Efron, 2008) y sobrepeso de la piel) ante la recompensa en personas con TDAH (Luman
(Cortese et al., 2008), así como una respuesta anómala ante el et al., 2005; Luman, Oosterlaan, Hyde, van Meel y Sergeant,
estrés (van West, Claes y Deboutte, 2009). En todo caso, los 2007). Además, Plichta et al. (2009) observaron que los adultos
importantes hallazgos del grupo de Volkow et al. (2009) deben con TDAH mostraban una mayor activación de la región dorsal
interpretarse con cautela, ya que no es posible establecer una del estriado y de la amígdala cuando escogían la recompensa
relación directa entre la disponibilidad de marcadores sinápti- demorada en lugar de la recompensa más inmediata. Estos datos
cos de dopamina en el mesoaccumbens y la respuesta anormal a sugieren que las personas con TDAH experimentan la elección
la recompensa de los adultos con TDAH. Es decir, esta investi- de la recompensa demorada como una pérdida al dejar pasar la
gación no empleó tarea experimental alguna para evaluar direc- oportunidad de obtener el dinero de forma inmediata. En este
tamente la respuesta neuroquímica de los participantes cuando sentido, los datos obtenidos dentro de la investigación sobre
eran recompensados. drogas en personas adictas indican que un incremento en la
Los estudios de Scheres (2007) y Ströhle (2008) con reso- activación del caudado se asocia con mayores niveles de deseo
nancia magnética funcional dan un paso más al observar un y ansias por conseguir la droga. Por otro lado, la hiperactiva-
funcionamiento anómalo del sistema de recompensa en ado- ción de la amígdala ante las recompensas demoradas sugiere
lescentes y adultos con TDAH, respectivamente. En ambas que las personas con TDAH experimentan la espera como algo
investigaciones se encontró en las personas con TDAH una negativo y desagradable, lo que apoyaría las predicciones de
activación reducida del estriado ventral durante la anticipa- la hipótesis de la aversión a la demora (Sonuga-Barke, 2002;
ción de la recompensa. En otras palabras, los participantes con 2003).
TDAH no lograron activar tan intensamente como los controles
las regiones ventrales del estriado cuando una señal les anti- Alteraciones emocionales en el TDAH
cipaba que posteriormente iban a ganar dinero. Sin embargo,
ninguno de los dos estudios observó diferencias en la activi- Reconocer correctamente las emociones que están experi-
dad cerebral entre ambos grupos cuando la señal anticipaba una mentando otros y regular de forma efectiva nuestras propias
pérdida económica en lugar de una ganancia. En este sentido, emociones son importantes habilidades que facilitan las inte-
estos datos sugieren que las alteraciones motivacionales en el racciones sociales. Los estados emocionales y las intenciones
TDAH se asocian fundamentalmente con el procesamiento de se hacen visibles a través de señales afectivas como las expre-
la recompensa, sin implicar a otros procesos motivacionales siones faciales y la prosodia. Por tanto, la habilidad para inter-
como el castigo. Por otro lado, ambos estudios observaron que pretar y responder apropiadamente a estas señales constituye
la activación del estriado ventral correlacionaba con la hiperac- un componente fundamental para desarrollar relaciones inter-
tividad y la impulsividad: una menor activación de esta región personales adecuadas. De hecho, las dificultades en el reco-
durante la espera de la recompensa se asociaba con mayores nocimiento emocional están relacionadas con las importantes
niveles de hiperactividad e impulsividad. Además de la hipo- deficiencias sociales que presentan tanto las personas con tras-
activación del estriado ventral durante la anticipación de la tornos del espectro autista (p.e., Critchley et al., 2000) como
21
SARA LÓPEZ-MARTÍN, JACOBO ALBERT, ALBERTO FERNÁNDEZ-JAÉN, LUIS CARRETIÉ
las personas con esquizofrenia (Marsh y Williams, 2006). además parece estar relacionado con los problemas interper-
Por otro lado, la habilidad para regular las emociones es crucial sonales y las bajas habilidades sociales observadas en muchos
no sólo para un buen funcionamiento social sino también para niños y adultos con el trastorno (Kats-Gold, Besser y Priel,
el bienestar general. En este sentido, un pobre control emocio- 2007).
nal parece estar en la base de la depresión y la ansiedad (Gross, Una vez demostrada la existencia de un déficit en el proce-
1998), así como de los trastornos asociados con el abuso de samiento emocional en el TDAH, el siguiente paso debe con-
sustancias (Goldstein y Volkow, 2002). sistir en buscar las causas que lo producen. Por un lado, no cabe
A continuación se describen las principales investigaciones duda de que algunos de los síntomas más característicos del
que han abordado el estudio de la competencia emocional en TDAH, como la falta de atención o la impulsividad, pueden
niños, adolescentes y adultos con TDAH. Los datos existen- dificultar el reconocimiento de señales afectivas que además
tes se organizan en dos grandes grupos: los relacionados con son a menudo sutiles (p.e., una mirada o un gesto). En este caso,
el procesamiento emocional y los asociados con la expresión el déficit en el procesamiento emocional no constituiría una
y la regulación emocional. La investigación sobre las altera- disfunción per se del TDAH sino un problema secundario ori-
ciones emocionales del TDAH carece, a diferencia del estudio ginado por uno o varios de sus déficit cognitivos. En este sen-
de las disfunciones motivacionales, de un marco teórico bien tido, los datos de algunos estudios sugieren que efectivamente
definido. La teoría integradora de Nigg y Casey (2005), es posi- determinadas deficiencias cognitivas características del TDAH,
blemente la más explícita en este sentido, ya que sostiene que el especialmente la falta de atención, dificultan el reconocimiento
TDAH es el resultado de un mal funcionamiento de tres circui- de las expresiones faciales emocionales (Shapiro et al., 1993).
tos neurales entre los que se incluye uno que está implicado en Sin embargo, datos recientes procedentes de distintas investiga-
la evaluación del significado emocional de los acontecimientos ciones señalan que las dificultades en el reconocimiento emo-
(circuito prefrontal-amigdalar). Asimismo, algunas de las prin- cional no pueden explicarse únicamente por las disfunciones
cipales teorías motivacionales del TDAH, como el modelo de cognitivas características del trastorno (Rapport et al., 2002;
doble vía (Sonuga-Barke, 2002, 2003) pueden ser útiles para Yuill y Lyon, 2007; Da Fonseca et al., 2009). Por tanto, según
interpretar algunos de los resultados que se exponen a conti- estos últimos datos, las dificultades en el reconocimiento emo-
nuación. De hecho, la hipótesis de la aversión de la demora cional constituirían una disfunción primaria del TDAH. En
de Sonuga-Barke (2002, 2003) predice una hiperactivación de todas estas investigaciones, los participantes realizaron tareas
estructuras asociadas con la evaluación emocional (como por de control emocionalmente neutras que requerían la activación
ejemplo, la amígdala) cuando las personas con TDAH tienen de las mismas habilidades cognitivas que son necesarias para
que esperar la recompensa, ya que perciben la demora como completar las tareas de reconocimiento emocional, observán-
algo negativo o desagradable. dose que las personas con TDAH tenían un rendimiento similar
al grupo control en las tareas control sin contenido afectivo,
Reconocimiento emocional en el TDAH mientras que diferían significativamente de sus iguales en las
tareas de reconocimiento emocional. Estas dificultades se han
Datos convergentes procedentes de estudios conductuales observado en niños y en adultos con TDAH cuando tenían que
indican que tanto los niños como los adultos con TDAH mues- identificar distintas emociones en caras humanas (Rapport et
tran importantes dificultades para reconocer y comprender la al., 2002; Yuill y Lyon, 2007) y también cuando debían inferir
información afectiva (Albert, López-Martín, Fernández-Jaén y las emociones que experimentaba una persona a través de la
Carretié, 2008). En este sentido, diversos investigadores han información contextual (Da Fonseca et al., 2009). Por tanto,
observado que los niños y adultos con TDAH obtienen peores estos resultados indican que los problemas en el reconoci-
resultados que los controles en múltiples tareas de reconoci- miento emocional mostrados por niños, adolescentes y adultos
miento emocional que requieren la identificación de emociones con TDAH no pueden explicarse únicamente por la impulsivi-
básicas a partir de la expresión facial y la prosodia (Cadesky, dad, la falta de atención o cualquier otra deficiencia cognitiva
Mota y Schachar, 2000; Corbett y Glidden, 2000; Norvilitis, o perceptiva.
Casey, Brooklier y Bonello, 2000; Shapiro, Hughes, August El próximo paso debe consistir en examinar las bases neu-
y Bloomquist, 1993; Singh et al., 1998). Un estudio reciente robiológicas que subyacen a los problemas en el procesamiento
ha mostrado además que los niños y adolescentes con TDAH emocional mostrados por niños y adultos con TDAH. Williams
son menos precisos que los controles no sólo cuando tienen et al. (2008) fueron los primeros en utilizar tanto medidas con-
que reconocer una emoción a partir de su expresión facial ductuales como medidas de actividad cerebral para evaluar el
sino también cuando tienen que utilizar la información con- procesamiento emocional en personas con TDAH. A nivel con-
textual para comprender la emoción que está experimentando ductual, observaron que los niños y adolescentes con TDAH
una persona (Da Fonseca, Seguier, Santos, Poinso y Deruelle, cometían más errores que los controles cuando tenían que
2009). Por tanto, estos datos sugieren la presencia de un déficit identificar emociones negativas, como el miedo o el enfado, en
general en el procesamiento emocional en el TDAH, el cual caras humanas. A nivel neural, la anomalía más relevante con-
22
NEUROCIENCIA AFECTIVA DEL TDAH
sistió en una reducción, en regiones occipitales, del componente Nuevos estudios deberán explorar si las deficiencias en el
P120 de los potenciales evento-relacionados (PER) o potencia- procesamiento de la recompensa y en el procesamiento emocio-
les evocados en los pacientes con TDAH en comparación con nal constituyen disfunciones independientes o si, por el contra-
las personas sanas, también ante las caras de enfado y miedo. rio, son expresiones de un mismo déficit afectivo. Por otro lado,
El componente P120 está asociado con un análisis temprano es necesario el empleo de técnicas hemodinámicas para poder
y posiblemente automático de la percepción de la emoción en examinar el funcionamiento de algunas regiones subcorticales,
caras humanas (Williams, Palmer, Liddell, Song y Gordon, como la amígdala y el estriado, ya que ambas juegan un papel
2006). Por otro lado, estos investigadores sugieren que estas importante en el procesamiento de la información afectiva
alteraciones tempranas en el procesamiento emocional de los (Carretié et al., 2009a, 2009b). De hecho, el reciente estudio
niños y adolescentes con TDAH podrían estar relacionadas con de Brotman et al. (2010) con resonancia magnética funcional
una disfunción de la amígdala, ya que ésta modula la actividad ha mostrado por primera vez de manera directa la existencia
de las áreas sensoriales a través de sus proyecciones a las corte- de una disfunción de la amígdala durante una tarea de procesa-
zas sensoriales, tanto visual como auditiva. La posible implica- miento emocional en pacientes con TDAH.
ción de la amígdala podría explicar las correlaciones observa-
das por estos autores entre la amplitud de este componente y los Expresión y regulación emocional en el TDAH
niveles de ansiedad, depresión y labilidad emocional mostrados
por los pacientes con TDAH. Finalmente, el grupo de Williams Los estudios que han examinado la regulación emocional
(2008) también observó que el tratamiento farmacológico con en niños y adolescentes con TDAH sugieren que tanto unos
metilfenidato normalizaba la amplitud del componente P120 de como otros tienen importantes dificultades para controlar sus
los niños y adolescentes con TDAH. Por tanto, estos resultados emociones, especialmente cuando éstas son negativas (Albert
sugieren que el metilfenidato no sólo normaliza el funciona- et al., 2008). Los datos obtenidos a partir de distintos estudios
miento de diversos procesos cognitivos, como la atención y el conductuales indican que los niños y adolescentes con TDAH
control inhibitorio, sino también de otros procesos afectivos expresan mayores niveles de depresión (Kitchens, Rosén y Bra-
como, en este caso, el procesamiento emocional. aten, 1999; Williams et al., 2008), agresividad (Kitchens et al.,
Por otro lado, Herrmann et al. (2009) exploraron reciente- 1999; Maedgen y Carlson, 2000), tristeza (Braaten y Rosén,
mente el procesamiento emocional de los adultos con TDAH 2000) y enfado (Braaten y Rosén, 2000; Ramírez et al., 1997;
utilizando imágenes emocionales en lugar de expresiones facia- Richards, Deffenbacher, Rosen, Barkley y Rodricks, 2006) que
les emocionales. Estos autores observaron también anomalías sus iguales sin TDAH. Esta excesiva reactividad emocional
electrofisiológicas asociadas con el procesamiento emocional mostrada por los niños y adolescentes con TDAH se ha obser-
en áreas occipitales del cuero cabelludo. Sin embargo, en este vado mientras realizaban deportes individuales y colectivos
caso encontraron una reducción de la respuesta cerebral ante (Clendenin, Businelle y Kelley, 2005; Johnson y Rosen, 2000)
la estimulación emocionalmente positiva. En concreto, estos y en adultos durante la conducción de sus vehículos (Richards
investigadores observaron una menor amplitud de un compo- et al., 2006). Recientes investigaciones muestran además que
nente de los PER denominado Negatividad temprana posterior los niños con TDAH son incapaces de ocultar sus emociones
(NTP) en los adultos con TDAH en comparación con los adultos incluso después de recibir instrucciones para hacerlo (Walcott y
sanos ante las imágenes positivas, no encontrándose diferencias Landau, 2004). Igualmente, se ha observado que tanto los ado-
entre ambos grupos ante las imágenes negativas. La NTP refleja lescentes como los adultos con TDAH muestran una excesiva
una facilitación del procesamiento de los estímulos emociona- labilidad emocional (p.e. , Sobanski et al., en prensa). En este
les, tanto positivos como negativos, posiblemente debida a una sentido, los estudios realizados por el grupo de Wender y Rei-
mayor activación de los mecanismos neurales asociados con la mherr (Reimherr et al., 2005; Wender, Reimherr y Wood, 1981;
atención selectiva (Schupp, Junghöfer, Weike y Hamm, 2003). Wender, Reimherr, Wood y Ward, 1985) ponen de manifiesto
Estos hallazgos coinciden con los datos preliminares obtenidos que los adultos con TDAH no sólo presentan dificultades cog-
por López-Martín et al. (López-Martín, Albert, Fernández-Jaén nitivas (p.e., desorganización, impulsividad e inatención), sino
y Carretié, 2008) con niños con TDAH utilizando igualmente también distintos problemas afectivos relacionados con una
estímulos visuales emocionales. Estos últimos también obser- pobre regulación emocional: labilidad emocional pronunciada,
varon una reducida activación de los mecanismos neurales excesiva reactividad emocional y un carácter fácilmente irri-
asociados con la atención selectiva en los niños con TDAH en table. Estas dificultades están presentes en adultos con TDAH
comparación con los niños sanos ante estímulos visuales posi- en ausencia de otros trastornos afectivos comórbidos, como la
tivos (no observándose diferencias ante las imágenes negativas depresión y la ansiedad, y parecen normalizarse con el empleo
y neutras). Por tanto, ambos estudios sugieren que las perso- de metilfenidato y, especialmente, de la atomoxetina (Reimherr
nas con TDAH mostrarían una respuesta reducida no sólo ante et al., 2005). Un reciente estudio ha demostrado además que
las recompensas sino ante todo tipo de estímulos agradables o la atomoxetina no sólo mejora la labilidad emocional de los
positivos. adultos con TDAH sino también la regulación emocional de
23
SARA LÓPEZ-MARTÍN, JACOBO ALBERT, ALBERTO FERNÁNDEZ-JAÉN, LUIS CARRETIÉ
niños y adolescentes con el trastorno (Wehmeier et al., motivacionales del TDAH. Según nuestro conocimiento, distin-
2008). Sin embargo, la eficacia del metilfenidato sobre el con- tos grupos de investigación, entre los que se encuentran investi-
trol emocional en niños y adolescentes no es tan clara. Por un gadores españoles, ya están desarrollando a nivel experimental
lado, el estudio de Schachter et al. (Schachter, Pham, King, pruebas neuropsicológicas para medir la aversión a la demora
Langford y Moher, 2001) muestra que aunque el metilfenidato (Marco et al., 2009). La aplicación de estos test, además de los
reduce la labilidad emocional de los niños con TDAH, esta ya existentes para medir las alteraciones en las funciones eje-
reducción no resulta estadísticamente significativa. Por otro cutivas (p.e., Continuous performance test), permitirá clasificar
lado, varios estudios conductuales han observado dificultades los distintos perfiles neuropsicológicos del trastorno. Además,
en la regulación emocional en niños y adolescentes con TDAH la evaluación de marcadores neuropsicológicos, como el con-
a pesar de que gran parte de ellos estaban medicados con metil- trol inhibitorio o la aversión a la demora, podría jugar en el
fenidato (Jensen y Rosen, 2004; Johnson & Rosen, 2000). futuro un papel relevante en el diagnóstico del TDAH en susti-
Apenas se han explorado las bases neurobiológicas que tución de la actual evaluación basada en los síntomas conduc-
subyacen a la pobre regulación emocional mostrada por los tuales (Sonuga-Barke, Sergeant, Nigg y Willcutt, 2008). Estos
niños, adolescentes y adultos con TDAH (Passarotti, Swee- marcadores neuropsicológicos actuarían como endofenotipos o
ney y Pavuluri, 2010). No obstante, algunas de las principa- fenotipos intermedios entre los síntomas y las causas del tras-
les regiones cerebrales implicadas en el control emocional, torno, con las ventajas que este tipo de aproximación supondría
incluida la corteza dorsolateral y ventromedial (Lévesque et al., (Castellanos y Tannock, 2002).
2003; Ochsner, Bunge, Gross y Gabrieli, 2002), la corteza cin- Los datos recogidos en esta revisión subrayan además
gulada anterior (Albert, López-Martín y Carretié, 2010; Beau- la necesidad de llevar a cabo intervenciones educativas para
regard, Lévesque y Bourgouin, 2001) y la amígdala (Banks, incrementar la motivación de los alumnos con TDAH. Por un
Eddy, Angstadt, Nathan y Phan, 2007; Hare, Tottenham, David- lado, la hipoactivación de la respuesta del sistema mesolímibico
son, Glover y Casey, 2005), están alteradas en el TDAH, tanto (particularmente, el estriado ventral) durante la anticipación de
desde el punto de vista anatómico (Perlov et al., 2008; Plessen la recompensa explicaría las importantes dificultades que tienen
et al., 2006) y neuroquímico (Volkow et al., 2007, 2009) como muchos de los niños con TDAH para trabajar con refuerzos a
funcional (en este caso, por una disfunción en otros procesos largo plazo y para mantener la motivación en tareas monótonas
psicológicos no vinculados con la regulación emocional: Bush y aburridas (tareas que no refuerzan pos sí mismas). Además,
et al., 2005; Scheres et al., 2007). Futuros estudios deberán tanto los síntomas de inatención (Volkow et al., 2009) como
explorar de manera directa si las dificultades para controlar los de hiperactividad e impulsividad (Carmona et al., 2009;
las emociones de los niños y adultos con TDAH están vincu- Scheres et al., 2007; Ströhle et al., 2008) podrían estar también
ladas con una disfunción en estas regiones. Por el momento, relacionados con las alteraciones neurobiológicas del sistema
los datos preliminares del grupo de Passarotti (2010) sugieren de recompensa. Por tanto, intervenciones educativas en las que
que una baja activación de la corteza prefrontal ventrolateral se proporcione refuerzo externo, inmediato y frecuente podrían
podría estar detrás de la pobre regulación emocional mostrada tener beneficios inmediatos en la reducción de la inatención, la
por muchos niños con TDAH. hiperactividad y la impulsividad de los alumnos con TDAH,
además de un aumento de su rendimiento académico. Por otro
Implicaciones clínicas y direcciones futuras lado, las alteraciones en el sistema de recompensa y, en parti-
cular, del núcleo accumbens, recientemente observadas en el
Esta revisión subraya la necesidad de evaluar y tratar las TDAH podrían explicar por qué los adolescentes y adultos con
alteraciones emocionales y motivacionales del TDAH en la este trastorno son más susceptibles al abuso de sustancias que
práctica clínica. Particularmente relevante es el estudio de la población general. Determinadas drogas, incluida la anfe-
Solanto et al. (2001) en el que se observó que la aversión a tamina, la nicotina o el alcohol, tienen la capacidad, al igual
la demora explicaba mayor varianza de los síntomas del tras- que los reforzadores naturales, de aumentar la concentración de
torno que la pobre inhibición de respuesta cuando ambas fueron dopamina en el núcleo accumbens. En este sentido, el abuso de
medidas con test neuropsicológicos (Choice Delay task y Stop- sustancias en el TDAH podría interpretarse como una forma de
signal task, respectivamente). Además, observaron que la aver- compensación o automedicación (Wilens et al., 2007), ya que,
sión a la demora y el pobre control inhibitorio constituían dos como indican algunos datos preliminares, los pacientes con este
alteraciones independientes que por sí solas no podían explicar trastorno tienen una escasa concentración de dopamina en las
todos los casos del trastorno pero que juntas lograban clasificar regiones ventrales del estriado, incluido el núcleo accumbens y
cerca del 90% de los niños con TDAH. Estos resultados han el caudado (Volkow et al., 2007, 2009). Esta hipótesis estaría en
sido replicados posteriormente por otros estudios (Antrop et al., consonancia con los estudios clínicos que indican que el uso de
2006; Sonuga-Barke et al., 2003; Thorell, 2007) y ponen de metilfenidato durante la adolescencia reduce el riesgo de abuso
manifiesto la importancia de desarrollar para la práctica clínica de sustancias en los pacientes con TDAH (Faraone y Wilens,
test neuropsicológicos baremados que valoren las alteraciones 2007; Wilens, Faraone, Biederman y Gunawardene, 2003). Por
24
NEUROCIENCIA AFECTIVA DEL TDAH
tanto, estos datos apoyarían el empleo continuado de metilfeni- blemas en el procesamiento emocional observados en el TDAH
dato durante la adolescencia y el comienzo de la vida adulta en (Brotman et al., 2010). Asimismo, datos preliminares sugieren
pacientes con TDAH. la implicación de la corteza prefrontal ventrolateral en los pro-
La Neurociencia afectiva del TDAH constituye una de las blemas de regulación emocional del TDAH (Passarotti et al.,
aproximaciones más prometedoras de este trastorno que com- 2009). Esta revisión subraya la necesidad de evaluar y tratar las
plementará los importantes hallazgos que se han obtenidos alteraciones afectivas en la práctica clínica y continuar con la
durante la última década desde la Neurociencia cognitiva. Futu- investigación sobre las mismas desde la Neurociencia afectiva.
ras investigaciones deberán explorar mediante distintas tareas
experimentales y técnicas de registro, las bases neurobiológicas Referencias
que subyacen a las alteraciones motivacionales y emocionales
del TDAH, así como el efecto de los principales tratamientos Albert, J., López-Martín, S. y Carretié, L. (2010). Emotional
farmacológicos sobre ellas. En este sentido, datos preliminares context modulates response inhibition: Neural and behav-
sugieren que el tratamiento con metilfenidato normaliza algunas ioral data. NeuroImage, 49, 914-921.
de las alteraciones neurales asociadas con la motivación y la Albert, J., López-Martín, S., Fernández-Jaén, A. y Carretié, L.
recompensa (Rubia et al., 2009) así como con el procesamiento (2009). Trastorno por déficit de atención con o sin hiperac-
emocional (Williams et al., 2008). La investigación sobre las tividad. JANO, 1729, 18-26.
alteraciones afectivas del TDAH y las bases neurobiológicas Albert, J., López-Martin, S., Fernández-Jaen, A. y Carretie, L.
que las sustentan deberá tener especial cuidado en la selección (2008). Alteraciones emocionales en el trastorno por déficit
de las muestra clínicas de pacientes con TDAH para no confun- de atención con hiperactividad: Datos existentes y cuestio-
dir las disfunciones afectivas propias de este trastorno con la de nes abiertas. Revista de Neurología, 47, 39-45.
otros trastornos comórbidos. Finalmente, el estudio de la inte- Antrop, I. S. P., Verte, S. W. J. y Baeyens, D. R. H. (2006).
racción entre los procesos afectivos y los procesos cognitivos, ADHD and delay aversion: The influence of non-temporal
así como la comprensión de las bases neurobiológicas que las stimulation on choice for delayed rewards. Journal of Child
sustentan, representa una prometedora línea de investigación Psychology and Psychiatry, 47, 1152-1158.
del TDAH (López-Martín et al., 2008; López-Martín, Albert, Banks, S. J., Eddy, K. T., Angstadt, M., Nathan, P. J. y Phan, K.
Fernández-Jaén, Tapia, Carretié, 2009; Passarotti et al., 2010). L. (2007). Amygdala frontal connectivity during emotion
regulation. Social Cognitive and Affective Neuroscience, 2,
Conclusión 303-312.
Barkley, R. A. (1997). Behavioral inhibition, sustained atten-
La presente revisión pone de manifiesto que el TDAH es tion, and executive functions: Constructing a unifying
un trastorno complejo y heterogéneo en el que están implicados theory of ADHD. Psychological Bulletin, 121, 65-94.
no sólo procesos cognitivos sino también afectivos. Muchas de Barry, R. J., Johnstone, S. J. y Clarke, A. R. (2003). A review of
las personas con TDAH muestran distintas alteraciones moti- electrophysiology in attention-deficit/hyperactivity disor-
vacionales, entre las que destaca la escasa habilidad para tole- der: II. event-related potentials. Clinical Neurophysiology,
rar la demora de la recompensa. La aversión a la demora se 114, 184-198.
manifiesta en una incapacidad para trabajar con recompensas Beauregard, M., Lévesque, J. y Bourgouin, P. (2001). Neural
a largo plazo, lo que provoca que el comportamiento de estas correlates of conscious self-regulation of emotion. The
personas termine guiándose por recompensas inmediatas que Journal of Neuroscience, 21, 1-6.
muchas veces están alejadas de los objetivos deseados. La dis- Braaten, E. B. y Rosen, L. A. (2000). Self-regulation of affect in
función del circuito mesolímbico (corteza prefrontal ventrome- attention deficit-hyperactivity disorder (ADHD) and non-
dial, núcleo accumbens y amígdala, fundamentalmente) parece ADHD boys: Differences in empathic responding. Journal
estar detrás de las principales alteraciones motivacionales del of Consulting & Clinical Psychology, 68, 313-321.
TDAH, incluida la deficiente anticipación de la recompensa y Brotman, M.A., Rich, B.A., Guyer, A.E., Lunsford, J.R.,
la aversión a la demora. Asimismo, muchas de las personas con Horsey, S.E. y Reising, M.M. (2010). Amygdala activation
TDAH muestran alteraciones emocionales, entre las que desta- during emotion processing of neutral faces in children with
can la dificultad para reconocer la información emocional y la severe mood dysregulation versus ADHD or bipolar disor-
incapacidad para regular sus propias emociones. Las investiga- der. American Journal of Psychiatry, 167, 61-69.
ciones que han abordado el estudio de los mecanismos neurales Bush, G., Valera, E. M. y Seidman, L. J. (2005). Functional
implicados en el procesamiento emocional de las personas con neuroimaging of attention-deficit/hyperactivity disorder: A
TDAH sugieren la presencia de anomalías en etapas tempra- review and suggested future directions. Biological Psychia-
nas del procesamiento, tanto desde el punto de vista temporal try, 57, 1273-1284.
como anatómico. Además, datos recientes apuntan a que un mal Cadesky, E. B., Mota, V. L. y Schachar, R. J. (2000). Beyond
funcionamiento de la amígdala podría estar detrás de los pro- words: How do problem children with ADHD and/or con
25
SARA LÓPEZ-MARTÍN, JACOBO ALBERT, ALBERTO FERNÁNDEZ-JAÉN, LUIS CARRETIÉ
duct problems process nonverbal information about affect? Psychology and Psychiatry, 47, 1051-1062.
Journal of the American Academy of Child & Adolescent Douglas, V. I. y Parry, P. A. (1983). Effects of reward on
Psychiatry, 39, 1160-1167. delayed reaction time task performance of hyperactive chil-
Cardinal, R. N., Pennicott, D. R., Sugathapala, C. L., Robbins, dren. Journal of Abnormal Child Psychology, 11, 313-326.
T. W. y Everitt, B. J. (2001). Impulsive choice induced in Douglas, V. I. y Parry, P. A. (1994). Effects of reward and non-
rats by lesions of the nucleus accumbens core. Science, 292, reward on frustration and attention in attention deficit dis-
2499-2501. order. Journal of Abnormal Child Psychology, 22, 281-302.
Carmona, S., Proal, E., Hoekzema, E. A., Gispert, J. D., Picado, Faraone, S. V., Perlis, R. H., Doyle, A. E., Smoller, J. W., Goral-
M., Moreno, I., et al. (2009). Ventro-striatal reductions nick, J. J., Holmgren, M. A., et al. (2005). Molecular genet-
underpin symptoms of hyperactivity and impulsivity in ics of attention-deficit/hyperactivity disorder. Biological
attention-Deficit/Hyperactivity disorder. Biological Psy- Psychiatry, 57, 1313-1323.
chiatry, 66, 972-977. Faraone, S. V. y Wilens, T. E. (2007). Effect of stimulant
Carretié, L., Albert, J. y López-Martín, S. (2010). Papel de la cor- medications for attention-deficit/hyperactivity disorder on
teza prefrontal ventromedial en llaa rreessppuueessttaa aa eevveennttooss eemmoo-- later substance use and the potential for stimulant misuse,
cionalmente negativos. Revista de Neurología, 50, 245-252. abuse, and diversion. The Journal of Clinical Psychiatry,
Carretié, L., Albert, J., López-Martín, S. y Tapia, M. (2009a). 68, 15-22.
Negative brain: An integrative review on the neural pro- Goldstein, R. Z. y Volkow, N. D. (2002). Drug addiction and its
cesses activated by unpleasant stimuli. International Jour- underlying neurobiological basis: Neuroimaging evidence
nal of Psychophysiology, 71, 57-63. for the involvement of the frontal cortex. American Journal
Carretié, L., Ríos, M., de la Gándara, B., Tapia, M., Albert, of Psychiatry, 159, 1642.
J., López-Martín, S., et al. (2009b). The striatum beyond Gross, J. J. (1998). The emerging field of emotion regulation:
reward: Caudate responds intensely to unpleasant pictures. An integrative review. Review of General Psychology, 2,
Neuroscience, 164, 1615-1622. 271-299.
Castellanos, F. X. y Tannock, R. (2002). Neuroscience of atten- Hare, T. A., Tottenham, N., Davidson, M. C., Glover, G. H. y
tion-deficit/hyperactivity disorder: The search for endophe- Casey, B. J. (2005). Contributions of amygdala and striatal
notypes. Nature Reviews, 3, 617-628. activity in emotion regulation. Biological Psychiatry, 57,
Clendenin, A. A., Businelle, M. S. y Kelley, M. L. (2005). 624-632.
Screening ADHD problems in the sports behavior check- Herrmann, M. J., Schreppel, T., Biehl, S. C., Jacob, C., Heine,
list: Factor structure, convergent and divergent validity, and M., Boreatti-Hummer, A., et al. (2009). Emotional deficits
group differences. Journal of Attention Disorders, 8, 79-87. in adult ADHD patients: An ERP study. Social Cognitive
Corbett, B. y Glidden, H. (2000). Processing affective stimuli and Affective Neuroscience, 4, 340-345.
in children with attention-deficit hyperactivity disorder. Holroyd, C. B., Baker, T. E., Kerns, K. A. y Müller, U. (2008).
Child Neuropsychology, 6, 144-155. Electrophysiological evidence of atypical motivation and
Cortese, S., Angriman, M., Maffeis, C., Isnard, P., Konofal, E., reward processing in children with attention-deficit hyper-
Lecendreux, M. et al. (2008). Attention-deficit/hyperactiv- activity disorder. Neuropsychologia, 46, 2234-2242.
ity disorder (ADHD) and obesity: A systematic review of Jensen, S. A. y Rosen, L. A. (2004). Emotional reactivity in
the literature. Critical Reviews in Food Science and Nutri- children with attention-Deficit/Hyperactivity disorder.
tion, 48, 524-537. Journal of Attention Disorders, 8, 53-61.
Critchley, H. D., Daly, E. M., Bullmore, E. T., Williams, S. C. Johnson, R. C. y Rosen, L. A. (2000). Sports behavior of ADHD
R., Van Amelsvoort, T., Robertson, D. M., et al. (2000). The children. Journal of Attention Disorders, 4, 150-160.
functional neuroanatomy of social behaviour: Changes in Kats-Gold, I., Besser, A. y Priel, B. (2007). The role of simple
cerebral blood flow when people with autistic disorder pro- emotion recognition skills among school aged boys at risk
cess facial expressions. Brain, 123, 2203-2212. of ADHD. Journal of Abnormal Child Psychology, 35, 363-
Da Fonseca, D., Seguier, V., Santos, A., Poinso, F. y Deruelle, 378.
C. (2009). Emotion understanding in children with ADHD. Kitchens, S. A., Rosen, L. A. y Braaten, E. B. (1999). Differ-
Child Psychiatry and Human Development, 40, 111-121. ences in anger, aggression, depression, and anxiety between
Dalley, J. W., Fryer, T. D., Brichard, L., Robinson, E. S. J., ADHD and non-ADHD children. Journal of Attention Dis-
Theobald, D. E. H., Laane, K., et al. (2007). Nucleus orders, 3, 77-83.
accumbens D2/3 receptors predict trait impulsivity and Lee, B., London, E. D., Poldrack, R. A., Farahi, J., Nacca, A.,
cocaine reinforcement. Science, 315, 1267-1270. Monterosso, J. R., et al. (2009). Striatal dopamine D2/
Dickstein, S., Bannon, K., Xaviercastellanos, F. y Milham, M. D3 receptor availability is reduced in methamphetamine
(2006). The neural correlates of attention deficit hyperac- dependence and is linked to impulsivity. Journal of Neuro-
tivity disorder: An ALE meta-analysis. Journal of Child science, 29, 14734.
26