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I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Infestação massiva em árvores e arbustos do Estado de São Paulo Ivana de Moura Villaça¹; Christian Ares Lapo¹; Mara Angelina Galvão Magenta¹ ¹Universidade Santa Cecília (UNISANTA), Santos, SP, Brasil Email: [email protected] Resumo Existem vários relatos recentes sobre a perda de milhões de árvores em todo o planeta. As árvores florestais e urbanas interagem com todos os fatores climáticos e geomorfológicos, além das mudanças climáticas globais e da poluição, elementos que somados, as enfraquecem, tornando-as susceptíveis a doenças, tais como a invasão de vetores e patógenos em novas regiões. Essas invasões podem provocar danos florestais substanciais, impactos econômicos e perdas de bens e de serviços ecossistêmicos supridos pelas árvores. Esse estudo iniciou-se a partir do inverno de 2016, na cidade de Santos, litoral do Estado de São Paulo, quando foi observado que várias espécies de árvores não decíduas estavam perdendo suas folhas e, em seguida, ao longo da primavera e verão, já em 2017, estavam apresentando em comum vários sintomas de enfraquecimento e de ataques fúngicos. Foi então feita uma vistoria ao longo de avenidas e das estradas próximas, constatando-se a existência de dez tipos de alterações morfológicas e que o problema se estendia às cidades adjacentes. Após coleta e análise de amostras, verificou-se a existência de vários tipos de fungos, entre eles, possíveis causadores de anthracnose. Palavras chave: Mudanças climáticas, árvores, fungos, Santos Abstract: There have been several recent reports about the loss of millions of trees across the globe. Forest and urban trees interact with all climatic and geomorphological factors, as well as global climatic changes and pollution, elements that add up, weaken them, making them susceptible to diseases, such as the invasion of vectors and pathogens in new regions. Such invasions can lead to substantial forest damage, economic impacts and loss of ecosystem goods and services provided by the trees. This study started out in the winter of 2016, in the city of Santos, on the coast of the State of São Paulo, when several species of non-deciduous trees and shrubs were found to be shedding their leaves. Next, throughout the spring and summer, already in 2017, they were presenting in common several symptoms of weakness and fungal attacks. A survey was then carried out along avenues and nearby roads, showing that the problem had reached the adjacent cities. After collecting and analyzing samples, several fungi were found, among which are some possible anthracnose originators. Key words: Climate change, trees, fungi, Santos UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 336 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Introdução Muitas dessas invasões provocaram danos florestais substanciais, impactos Relatos recentes de morte de milhares econômicos e perdas de bens e de de árvores, florestais ou urbanas em serviços ecossistêmicos fornecidos todo o planeta, podem ser encontrados pelas árvores (RAMSFIELD et al., em trabalhos acadêmicos e em vários 2016). Como destacam Rosenzweig et meios de comunicação. Estas mortes em al. (2001), fatores como temperatura, grande escala podem estar relacionadas precipitação, umidade, radiação, a mudanças climáticas (ALLEN et al., velocidade dos ventos e padrões de 2010; FAO, 2010; TUBBY e circulação também podem favorecer WEBBER, 2010; ANDEREGG et al., patógenos da vegetação. 2011), que provocam estresse Esse estudo iniciou-se a partir da fisiológico, e às interações com outros observação da arborização na cidade de processos mediados pelo clima, tais Santos, litoral do Estado de São Paulo, como surtos de insetos e incêndios que evidenciou, no inverno de 2016, a (ADAMS et al, 2010). perda de folhas de arbustos e árvores Garcia et al. (2017) destacam que “a urbanas não decíduos e exóticos, como perda de florestas em hotspots em todo falsa-murta (Murraya paniculata L. o mundo impacta não apenas o clima Jack), hibisco (Hibiscus mutabilis L.) e local, mas também influencia o clima e magnolia (Magnolia champaca (L.) a vegetação em partes remotas do globo Baill. ex Pierre). A observação mais através de “teleconecções acurada, durante o verão, no primeiro ecoclimáticas”. trimestre de 2017, mostrou que o De acordo com NETO et al. (2016), as problema se estendia a várias espécies, mudanças nos usos da terra e a perda de bem como a plantas de municípios florestas tropicais são um dos maiores vizinhos, tanto em área urbana, como problemas do planeta, pois essas áreas florestal. Foram então detectados vários são detentoras de grande parte da sintomas de enfraquecimento em diversidade de organismos vivos, espécimes arbóreos e arbustivos oferecendo produtos florestais e urbanos e da Mata Atlântica, bioma controle de ciclos biológicos (CASTRO considerado um os mais biodiversos do e ANDRADE, 2016). Da mesma forma, planeta (BRASIL, 2010) e um dos 35 a arborização também presta serviços hotspots prioritários para a conservação, nos centros urbanos, como o incremento em virtude de sua formação, possuindo do conforto ambiental, melhora da complexidade e diversidade como qualidade do ar, mitigação da poluição e resposta ao clima e solos (SAPORETTI o sequestro de carbono (ESCOBEDO et JÚNIOR, 2017). al., 2011). A expansão do comércio internacional pode ter facilitado a invasão de vetores Material e métodos e patógenos em novas regiões, com Para compreender a extensão do intensificação da infestação de plantas problema, foi feita, no primeiro (ROSENZWEIG et al., 2001). Os trimestre de 2017, uma busca randômica agentes patológicos podem ser vírus, em várias vias públicas dos municípios bactérias e nematoides, mas em geral, a que constituem a Baixada Santista maioria das doenças das plantas é (Bertioga,Cubatão, Guarujá, Itanhaém, causada por fungos (NCFS, 2017). Mongaguá, Peruíbe, Praia Grande, UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 337 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Santos e São Vicente), ou são Os nomes científicos foram validados fronteiriços (Santo André e São de acordo com o banco de dados The Sebastião), bem como nas rodovias de Plant List (2013). interligação (Anchieta, BR 101, BR Fragmentos de folhas apresentando 116, Cônego Domênico Rangoni e manchas e/ou perfurações (evidência da Imigrantes) e em suas áreas de presença de fungos) foram mantidos em preservação: Mosaico Juréia-Itatins recipiente estéril durante sete dias para (Peruíbe, SP), Núcleo Itutinga-Pilões desenvolvimento de hifas, (Cubatão, SP) do Parque Estadual da posteriormente transferidas com uso de Serra do Mar e Parque Estadual da alça de platina para placas de Petri Restinga de Bertioga. contendo meio de cultura ágar Três avenidas de Santos tiveram suas Sabouraud. Após 10 dias, a cultura árvores avaliadas individualmente: desenvolvida foi observada e Avenida Almirante Cochrane, Av. fotografada. Bernardino de Campos e Av. Visando a detectar as possíveis causas Washington Luiz. das alterações observadas, foi feita uma extensa consulta bibliográfica. Em campo, foi efetuado o registro fotográfico das várias alterações Resultados e discussão morfológicas encontradas nas plantas. No laboratório de Pesquisas em A investigação acurada in loco mostrou Ecologia Costeira da Universidade uma série de alterações morfológicas Santa Cecília foram fotografadas lesões em árvores e arbustos, comuns a 28 foliares e de ramos, com uso de famílias de plantas arbustivas e estereomicroscópio Zeiss Discovery V8. arbóreas, representadas por 46 gêneros e 53 espécies (Tabela 1). Tabela 1. Espécies da arborização urbana do município de Santos (SP), apresentando alterações morfológicas. (continua) Família Espécie nome vulgar Anacardiaceae Schinus terebinthifolia Raddi aroeira-mansa Mangifera indica L. mangueira Spondias dulcis Parkinson cajá-manga Annonaceae Annona muricata L. graviola Apocynaceae Plumeria rubra L. jasmim-manga Arecaceae Copernicia prunifera (Mill.) H. E. Moore carnaúba Pritchardia pacifica parecer. & H.Wendl. palmeira-leque Roystonea oleracea (Jacq.) O.F.Cook palmeira-imperial Syagrus romanzoffiana (Cham.) Glassman jerivá Asparagaceae Dracaena fragrans (L.) ker Gawl. dracena-pau-d’água Bignoniaceae Cybistax antisyphilitica (Mart.) Mart. ipê-verde Handroanthus chrysotrichus (Mart. ex DC.) Mattos ipê-amarelo Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos ipê-roxo Handroanthus sp ipê Tabebuia heterophylla (DC.) Britton ipê-rosa Tabebuia roseoalba (Ridl.) Sandwith ipê-branco Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth ipezinho-de-jardim UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 338 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Tabela 1. Espécies da arborização urbana do município de Santos (SP), apresentando alterações morfológicas. (continuação) Família Espécie nome vulgar Calophyllaceae Calophyllum brasiliense Cambess. guanandi Caricaceae Carica papaya L. mamoeiro Chrysobalanaceae Licania tomentosa (Benth.) Fritsch. oiti Combretaceae Terminalia catappa L. chapéu-de-sol Fabaceae Bauhinia variegata L. pata-de-vaca Caesalpinia equinata Lam. pau-brasil Cassia javanica L. cássia-javanesa Cassia fistula L. chuva-de-ouro Delonix regia (Hook.) Raf. flamboyant Inga laurina (Sw.) Willd. ingá Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit leucena Schizolobium amazonicum Ducke guapuruvu Gentianaceae Tachia guianensis Aubl. falso-guaraná Lauraceae Persea americana Mill. abacateiro Lithraceae Lafoensia pacari A. St.-Hil. dedaleiro Lagerstroemia indica L. resedá Lagerstroemia speciosa (L.) Pers. resedá-gigante Magnoliaceae Magnolia champaca (L.) Baill. ex Pierre magnólia-amarela Malvaceae Hibiscus mutabilis L. hibisco Pseudobombax grandiflorum (Cav.) A. Robyns embiruçu Melastomataceae Tibouchina granulosa (Desr.) Cogn quaresmeira Tibouchina mutabilis (Vell.) Cogn. manacá-da-serra Moraceae Ficus benjamina L. figueira Moraceae Ficus microcarpa L.f. figueira Myrtaceae Eugenia involucrata DC. cereja-do-rio-grande Psidium guajava L. goiabeira Syzygium cumini (L.) Skeels jambolão Eugenia sprengelii DC. eugenia Rhamnaceae Hovenia dulcis Thunb. uva-japonesa Rosaceae Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl. nespereira Rutaceae Murraya paniculata (L.) Jack falsa-murta Salicaceae Salix babylonica L. chorão Sapindaceae Sapindus saponaria L. saboneteira Cupania vernalis Cambess camboatá-vermelho Solanaceae Cestrum nocturnum L. dama-da-noite Sterculiaceae Sterculia apetala (Jacq.) H.Karst. chichá UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 339 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Foram constatadas as seguintes alterações morfológicas: 1. Enrugamento das folhas 2. Lesões e manchas variadas nas superfícies das folhas 3. Perfurações nas lâminas das folhas 4. Ramos contorcidos (Figura 1 – A, B, C, D, I) 5. Brotação de folhas diminutas de formato irregular, surgindo em feixes ao longo dos ramos e, muitas vezes, dos troncos (Figura 1 – C, E, F, I) 6. Desfolhamento dos ramos superiores (Figura 1 – A, B, C, D, I)) 7. Ocorrência de cancros nos ramos e no tronco (Figura 1 - H), 8. Surgimento de rachaduras nos ramos e troncos (Figura 1 –D, G), 9. Descascamento dos troncos (Figura 1 – G), 10. Seca dos ramos, com aparente morte da árvore (Figura 1 – D, I). A B C F DD E Licania tomentosa (Benth.) Fritsch. G H I Figura 1. Algumas espécies arbóreas apresentando alterações morfológicas (ver lista de alterações acima) (A) Magnolia champaca (L.) Baill. ex Pierre ; (B) Tibouchina granulosa (Desr.) Cogn; (C) Licania tomentosa (Benth.) Fritsch.; (D) Inga laurina (Sw.) Willd.; (E) Schinus terebinthifolia Raddi; (F) Terminalia catappa L.; (G) Syzygium cumini (L.) Skeels; (H) Terminalia catappa L.; (I) Hovenia dulcis Thunb. UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 340 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Em Santos, o número de árvores Bernardino de Campos – dos 35 afetadas teve aumento progressivo a exemplares examinados, apenas cinco partir da primavera de 2016, período indivíduos (14,3%) foram considerados reconhecidamente úmido e chuvoso nos aparentemente saudáveis, sendo esta a municípios da Baixada Santista, área onde as árvores manifestaram mais chegando ao verão de 2017 com alterações. aparente infestação massiva, atingindo Aparentemente, os sintomas iniciais são aparentemente a totalidade da queda total ou parcial das folhas; alguns arborização urbana do município. espécimes apresentam enrugamento e O exame preliminar, feito durante o lesões foliares, seguidos ou não de primeiro trimestre de 2017, nas árvores queda total ou parcial das folhas; ao longo de três avenidas da cidade, algumas árvores e arbustos exibem o mostrou os seguintes números: a) Av. desfolhamento dos ponteiros, com Washington Luiz - das 251 examinadas, alguns ramos se tornando retorcidos. A apenas quatro espécimes apresentavam grande maioria dos espécimes afetados boas condições fitossanitárias (apenas apresenta brotação em feixe ao longo 1,6%) e 17 estavam aparentemente dos ramos e, muitas vezes, do tronco. mortas (6,8%); b) Na Avenida Finalmente, surgem as rachaduras e Almirante Cochrane – dos 69 descascamento dos troncos, com investigados: 24 indicavam boas aparente morte da árvore. condições fitossanitárias (34,8%), sendo Em alguns casos, houve instalação de a maioria destas, pertencentes à família fungos da ordem Aphyllopholares nos Fabaceae, os indivíduos restantes troncos das árvores (Figura 2), apresentaram o mesmo aspecto indicando morte ou alto debilitado da área anterior e c) Av. comprometimento do espécime. Figura 2. Alguns espécimes observados com fungos da ordem Aphyllopholares: A - Ficus microcarpa L.f. , B - Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos, C - Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos, D – indivíduo aparentemente morto, não identificado. desprendendo- se do forófito. Lesões e perfurações foliares também Insetos oportunistas como pulgões e foram encontradas em plantas cochonilhas foram encontrados em herbáceas; Além disso, foram grande quantidade nas folhas, na fase observadas muitas briófitas epifíticas inicial do processo, assim como fungos, secas, aparentemente mortas, durante os exames posteriores. UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 341 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Ao longo das rodovias, verificou-se que podendo-se inferir que em alguns casos as espécies mais afetadas são Cecropia as árvores estavam infectadas por sp., Tibouchina mutabilis (nativas) e patógenos causadores de Antracnose, Leucaena leucocephala (exótica caracterizada por crescimento fúngico naturalizada). rosado, com centro escurecido (UFRGS, 2007) (Figura 3). O exame laboratorial de alguns espécimes indicou a presença de fungos, Figura 3: Cultura de hifas retiradas de folhas com manchas, apresentando crescimento fúngico circular rosado, com centro mais escuro, típico da doença antracnose. A. Murraya paniculata; B. Eriobotrya japonica. A antracnose é causada por fungos do O grande número de alterações gênero Colletotrichum (EMBRAPA, 2017). morfológicas observado e a presença excessiva de fungos nas árvores podem Tavares et al. (2005) afirmam que este sinalizar a existência de vários agentes patógeno é disseminado, causais concomitantes. Ao se refletir principalmente, pelo vento e por sobre a razão desse problema respingos de chuvas, penetrando na generalizado, deve-se considerar as planta através das aberturas naturais ou profundas alterações climáticas pelas por ferimentos, podendo incidir nos quais o planeta vem passando, bem como sobre aumento dos índices de órgãos da planta e permanecer inerte até poluição ambiental. que ocorram condições favoráveis de temperatura e umidade relativa altas. Os Além das alterações climáticas e outros sintomas ocorrem em ramos, folhas, fatores citados que podem concorrer flores e frutos em suas várias fases para debilitar a vegetação tanto em fenológicas, sendo expressos por áreas florestais como em áreas urbanas manchas ou lesões escuras, deprimidas e, considerando que esses locais podem e de tamanho irregular na superfície dos ser contíguos, como na região estudada, órgãos afetados (Figura 4). A torna-se alarmante a presença de tantas intensidade da doença varia conforme o espécies apresentando um conjunto de período de permanência de condições alterações morfológicas e presença de climáticas ideais, como temperatura > patógenos. 20°C. UNISANTA Bioscience Vol. 6 nº 4 (2017) p. 336 - 344 Página 342 I. M. Villaça, C. A. Lapo, M. A. G. Magenta Figura 4. Lesões foliares observadas em algumas espécies. (A) Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos: enrolamento de folhas, (B) Handroanthus heptaphyllus (Vell.) Mattos: manchas avermelhadas em folhas; (C) Psidium guajava L.: manchas avermelhadas concentradas nas nervuras foliares; (D) Tibouchina mutabilis (Vell.) Cogn.: manchas foliares ferrugíneas; (E) Terminalia catappa L.: folhas perfuradas; (F) Psidium guajava L: folhas cloróticas. Tendo como base as observações feitas COBB, N. A global overview of neste estudo, percebe-se a importância drought and heat-induced tree mortality reveals emerging climate change risks de ampliar as pesquisas sobre for forests. Forest ecology and fitossanidade de árvores urbanas e management, v. 259, n. 4, p. 660-684, florestais, tornando mais frequentes seu 2010. monitoramento, visando dimensionar a causa e a extensão dessa perturbação à ANDEREGG, W.R.L. Complex aspen flora, já que há em perspectiva grande forest carbon and root dynamics during perda de biodiversidade. drought. Climatic Change, v. 111, n. 3- 4, p. 983-991, 2012. BRASIL. Ministério do Meio Ambiente Referências – MMA. Mata Atlântica: patrimônio nacional dos brasileiros. Brasília: ADAMS, H.D.; MACALADY, A.K.; MMA. Série Biodiversidade, 34. BRESHEARS, D.D.; ALLEN, C.D.; 2010. STEPHENSON, N.L.; SALESKA, S.R.; HUXMAN, T.E.; MCDOWELL, CASTRO, A. S. de; ANDRADE, D. C. N.G. Climate-Induced Tree Mortality: O custo econômico do desmatamento da Earth System Consequences. 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