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Estrategias Alimentares De Aves Na Utilizacao De Frutos De Ficus Microcarpa (Moraceae) Em Uma Area Antropica PDF

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A . ESTRATÉGIAS ALIMENTARES DE AVES NA UTILIZAÇÃO DE FRUTOS DEFICUSMICROCARPA (MORACEAE) EM UMA ÁREA ANTRÓPIC Luiz Octávio Marcondes-Machado l Sandra Jammal Paranhos 2 Yara de Melo Barros 2 ABSTRACT FEEDING STRATEGIES OF BIRDS UTILIZING FRUITS OF FICUS MICROCARPA (MORACEAE) IN AN ANTHROPIC AREA. Birdsof23 specieswereobservedfeedingonfruitsofFicus microcarpa L.J.betweenJune1991toFebruary1992inPirassununga,StateofSãoPaulo,Brazil.Theroleofits fruitsasafeedingresourcesforbirdsinanthropicenvironmentsisanalyzed. KEYWORDS.Frugivory,Ficus,birds,behavior. INTRODUÇÃO As espécies do género Ficus L. (Moraceae) distribuem-se sobretudo nas regiões tropicais,emboraalgumasalcancemáreassubtropicais.NoBrasil,estegéneroérepresen- tado por73 espécies nativas e 16 espécies exóticas (CARAUTA, 1989). OsfrutosproduzidosporplantasdogéneroFicustêmumaimportanteparticipação naalimentaçãodasaves,principalmentequandooutrosrecursosalternativossãoescassos (LAMBERT, 1989), umavezquealgumasespéciespodemproduzirfrutosemqualquer época do ano (MCKEY, 1989). Todavia, segundo LAMBERT (1989), as espécies asiáticas apresentam baixo valornutricional. Em ambientes antrópicos, a disponibilidade de frutos silvestres pode ser muito baixa,oqueaumentaaimportânciarelativadefrutosproduzidosporplantasintroduzidas, que passam a ter grande importância como fonte de alimento, inclusive para aves migratórias que podem ser beneficiadas com a disponibilidade de recursos de habitats abertos (SLUD, 1960). MCKEY(1989)alertaparaofatodequeespéciesdogéneroFicus,introduzidasem habitatsforade suaáreadeorigem,podem, algumasvezes,tornar-sepragasenecessitar decontrole,comoestáacontecendocomFicusmicrocarpaL.J. (Moraceae) nas Bermu- 1 DepartamentodeZoologiadaUniversidadeEstadualdeCampinas(UNICAMP).CaixaPostal6109.CEP.13081-970.Campinas.SP-Brasil 2.Pós-graduaçãoemZoologia,UniversidadeEstadualPaulista(UNESP)-CampusdeRioClaro.CaixaPostal.CEP: 13081-951.RioClaro.SP Brasil. IHERINGIA.Sér.ZooLPortoAlegre(77):57-62,30set. 1994 58 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS das. DentreasespéciesexóticasdeFicusencontradasnoBrasil,F.microcarpadestaca- secomoamaiscultivada(CARAUTA, 1989). EstaespécievegetaléorigináriadaÁsia, tendo sido introduzida no Brasil para fins ornamentais. Apresenta frutos imaturos vermelhosefrutosmaduroscastanho-escuros,demonstrandoassimofenómenodenomi- nado ("fruit-flag") fruto-chamariz (STILES, 1982). Comaconstanteperturbaçãodosambientesnaturaisecomaintroduçãodeplantas exóticasem áreasurbanase semi-urbanas, umanovasituaçãovem sendocriadaparaas aves,queencontramnovasfontesderecursosalimentaresnesteslocais.Otrabalhoenfoca estasituação,procurandoavaliar,atravésdolevantamentotaxonômicoecomportamental, qual seriaaimportânciadeFicusmicrocarpapara as aves daregião estudada. MATERIALEMÉTODOS AsobservaçõesforamrealizadasnoCampusdaUniversidadedeSãoPaulo,nomunicípiodePirassununga São Paulo, Brasil (21g59'S e47-33'W), aumaaltitude de 61Am. A áreatotal temcercade 2314ha, sendo aproximadamente 35% ocupados por áreas de vegetação natural (cerrado e matas ciliares) e cercade 45% ocupadosporculturas,pastagenseconstruções. Durante 16dias,numtotalde 17h,foramobservadastrêsárvoresdeF.microcarpaemfrutificação,de junhode 1991 afevereirode 1992.Estasárvoresestavamlocalizadasemáreascomaltograudeperturbação antrópica e apresentavam, concomitantemente, frutos em diferentes estágios de maturação durante todo o períododeestudo. Foramobservadosospadrõescomportamentaisadotadospelasdiferentesespéciesdeavesquandose alimentavam de frutos, para posterior comparação com os conceitos apresentados por MOERMOND & DENSLOW(1985):Colher("Picking"):asavesapreendemofrutopróximoaopoleiro,semestenderseucorpo ouassumirumaposiçãoespecial;Alcançar("Reaching"):asavesestendemseuscorposparacimaouparabaixo dopoleiro;Pendurar("Hanging"):ocorpointeiroeaspernasdaaveestãosobopoleiro,comafaceventralpara cima;Adejar("Hovering"):aavepáranoaremfrenteaofruto,enquantobateasasas;Estolar("Stalling"):aave párabrevemente emfrente ao fruto, usando um ângulo de ataque das asas muito inclinado, permitindo-lhe descerlentamenteepararexatamenteemfrenteouabaixodofruto. RESULTADOS Foramobservadas23espéciesdeavesalimentando-sedefrutosdeF.microcarpa, as quais estão listadas (tabela I), seguindo a nomenclatura adotada por OLIVÉRIO- PINTO(1944; 1978),commodificaçõesdeMEYER-DE-SCHAUENSEE(1970),ecom MOERMOND indicaçãodasestratégiasalimentares,segundoclassificaçãopropostapor & DENSLOW (1985). Comportamento Alimentar. (1) Adejar ("Hovering"): Muscivora tyrannus e Elaenia flavogaster foram observadas pairando em frente a um fruto maduro, que arrancamcom o bico, pousando e engolindo o fruto inteiro. (2) Estolar ("Stalling"): Tyrannus melancholicus, Myiodynastes maculatus e Pitangussulphuratus voamdeumgalhopróximoatéofrutomaduro,apreendem-nocom o bico, arrancam-no e vãopousarno mesmo ouem outro galhopróximo. (3) Colher ("Picking"): cerca de 5 indivíduos de Columbapicazuro chegam às árvores,aonascerdodia,pousamnoaltodacopa,arrancameengolemosfrutospróximos, aparentementetantomaduroscomoimaturos.Crotophagaanifoiobservadaforrageando IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994 Estratégiasalimentaresdeaves... 59 TabelaI.TiposdeestratégiasalimentaresencontradasnasavesobservadassealimentandodeF.microcarpano CampusdaUniversidadedeSãoPaulo,Pirassununga,SãoPaulo,Brasil,dejunhode 1991afevereirode 1992. AVES Adejar Estolar Colher Alcançar Pendurar Columbidae ColumbapicazuroTemminck, 1813 X Columbinatalpacoti(Temminck, 1811) Psittacidae Brotogerisversicolurus(Müller, 1776) X Forpusxanthopterygius(Spix, 1824) X Cuculidae CrotophagaaniLinnaeus, 1758 X Picidae Chrysoptilusmelanochlorus(Gmelin, 1788) X Leuconerpescandidus(Otto, 1796) X Tyrannidae Muscivoratyrannus(Linnaeus, 1766) X TyrannusmelancholicusVieillot, 1819 X Myiodynastesmaculatus(Müller, 1776) X Pitangussulphuratus(Linnaeus, 1766) X Elaeniaflavogaster(Tunberg, 1822) X Corvidae Cyanocoraxcristatellus(Temminck, 1823) X Mimidae Mimussaturninus(Lichtenstein, 1823) X Turdidae TurdusamaurochalinusCabanis, 1851 X X TurdusleucomelasVieillot, 1818 X X Thraupidae XX EuphoniachloroticaSclater, 1886 X Tangaracayana(Linnaeus, 1766) X Thraupissayaca(Linnaeus, 1766) X Thraupispalmarum(Wied, 1821) X Nemosiapileata(Boddaert, 1783) X X Fringillidae Zonothrichiacapensis(Müller, 1776) X Ploceidae Passerdomesticus(Linnaeus, 1758) X porsobreasfolhas, arrancandofrutoseengolindo-osinteiros. Cyanocoraxcristatelluse Mimussaturninuspousamnoalto^dacopa, engolindofrutos maduros inteiros. Thraupis palmarum só foi observada mascando e engolindo pedaços arrancados dos frutos. Zonotrichiacapensis,apósforragearporentreosramos,arrancaumfrutomaduro,masca eengole.Passerdomesticusalimenta-sedefrutosmadurose imaturosqueencontranos galhos; arrancapedaços que mascae engole. (4) Alcançar ("Reaching"): Forpus xanthopterygius e Brotogeris versicolurus pousamembandosnascopasdasárvores,alimentando-setantodefrutosmaduroscomo deimaturos; mascamofrutodeixandocairapolpaeacasca,comendoapenasassementes, que algumas vezes são partidas com a ponta do bico. Chrysoptilus melanochlorus percorrearamagemdapartemaisbaixadaperiferiadacopa,pegandofrutosmadurosna IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994 60 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS pontade ramos finos e engolindo-os inteiros. Grupos deLeuconerpes candidus, apro- ximadamentequatroindivíduos, alimentam-sedefrutosmaduroslocalizadosemgalhos finosnaperiferiadacopa.EuphoniachloroticaeTangaracayanaalimentam-setantode frutosmaduroscomodeimaturos. Mascamcomendoapolpaeasemente,deixandocair acasca. (5) Espécies que apresentam mais de um tipo de comportamento alimentar. Thraupissayacaalimenta-sedefrutosmaduroseimaturos;apresentaoscomportamentos deestolaroudecolher, arrancandopedaçosque sãomascadoseengolidos,ouarrancao frutointeiroevoacomelenobicoparalongeouparaointeriordasárvores;àsvezes,pousa invertida no galho, com a região ventral voltada para cima, arrancando e mascando pedaçosdofruto (pendurar).Nemosiapileataforrageiaporentreosramos,coletandoos frutos maduros que engole inteiros (colher); pode também apanhar o fruto em voo (estolar), indo comê-lopousadaem umgalho. Turdus leucomelase T. amaurochalinus visitam a copa, tanto no seu interior como na periferia; embora tentem arrancar frutos imaturos, parecemconseguirarrancare engolirapenas frutos maduros (colher). Indiví- duos das duas espécies foram observados apanhando frutos com o comportamento de (adejar). Foramvistosencontros agressivosentre asduasespécies, sendoT. leucomelas suplantadoporT. amaurochalinus. Alémdestas avesquese alimentamdosfrutos, Columbinatalpacoti,Zonotrichia capensiseP.domesticus alimentam-sedesementesespalhadaspelosolo,sobacopadas árvores. DISCUSSÃO Apresença,relativamenteabundante,deumaespéciedeFicus,deorigemasiática, em áreas antrópicas, possibilita a discussão do papel dos frutos produzidos porplantas ornamentais introduzidas na alimentação de aves em ambientes perturbados, onde provavelmente asmudanças causadaspelaagriculturaafetamadisponibilidadeedistri- buição de alimentos. MuitasespéciesdeFicustêmsidoplantadascomoárvoresornamentaisemdiversas regiões tropicais e subtropicais. Eram consideradas introduções sem risco, pois não ocorriam as vespas polinizadoras, resultando que as sementes produzidas eram sempre estéreis. Contudo,avespaespecíficaterminouporchegarcasualmeneàsregiõesondejá existia uma população de árvores adultas instalada, o que pode propiciar uma grande dispersãodesementesviáveisporaves,sendoF.microcarpaumadasespéciesinvasoras que poderia ameaçar o equilíbrio em florestas naturais (MCKEY, 1989). Segundo Figueiredo (comunicação pessoal), a vespa Eupristina (Parapristina) verticillata (Waterston, 1921),responsávelpelapolinizaçãodeF. microcarpa, chegouaoBrasilna década de 90, o que explica o recente aparecimento de sementes viáveis e de árvores jovens embordadematas. EspéciesdeFicusnativaspodemtornar-seabundantes,emflorestas secundáriase pastagens (MCKEY, 1989). Também, as aves observadas alimentando-se dos frutos de F. microcarpa são,emsuamaioria,espéciesencontradasemregiõesperturbadas,como matas secundárias ou pastagens, tornando-se potenciais e eficientes dispersores desta espécieintroduzida.Embora F.microcarpapossacompetircomavegetaçãonativa,para váriasespéciesdeavesseriaumagrandecontribuiçãoaoaumentoderecursosalimentares IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77):57-62,30set. 1994 Estratégiasalimentaresdeaves... 61 em áreas perturbadas. As figueiras, de um modo geral, devido à oferta de recursos alimentaresqueproporcionam,podemserconsideradas importantesparaamanutenção dadiversidadebiológicaemflorestastropicais(MCKEY, 1989).Inclusive,sãodegrande importância,nãosóparafrugívorosespecialistas,comoparaaquelasespéciesdeavesque as utilizam em alguma estação (MCKEY, 1989). Em seu ambiente de origem, F. microcarpaévisitadaporfrugívorosespecializados (LAMBERT, 1989),enquantoque, emáreasneotropicais,sãoprincipalmenteosfrugívorosgeneralistasquesealimentamde frutosdeplantasdestegénero(SNOW, 1981).Noentanto,MOERMOND&DENSLOW (1985) consideram que uma subdivisão dos frugívoros em especialistas e generalistas estaria sujeita àcontradições e inconsistências. C.melanochloroseL.candidus,representantesdeumafamíliacaracteristicamente insetívora (EISENMANN 1961), foram observadas alimentando-se de F. microcarpa confirmando apresençade hábito frugívoronestas espécies. As espécies da família Tyrannidae empregaram os métodos de adejar e estolar (MOERMOND & DENSLOW, 1985) para obter os frutos de F. microcarpa. Estes métodos são funcionalmente equivalentes ao de ("sally gleans") colher em investida, empregado na captura de insetos (FITZPATRICK, 1980), o que pode significar um mesmopadrão corportamental inato na obtenção de itens alimentares diversos. No sistemaevolutivo ave-planta, as aves que se alimentam de frutos promovem, atravésdadispersão,umaumentodonúmerodeárvoreseconsequentementedeprodução de frutos, diminuindo a competição interespecífica e permitindo que várias espécies ornitológicas possam se utilizardesserecurso (MORTON, 1973). No entanto, algumas aves se alimentam de frutos para obter as sementes neles contidas, não contribuindo, portanto, para o desenvolvimento evolutivo da relação ave-planta (SNOW, 1971; MORTON, 1973). SegundoJANZEN(1971),apredaçãodesementespodeserbenéfica em alguns casos, equilibrando onúmero de indivíduos e, assim, evitando a competição entre espécies vegetais. Incluindo neste grupo de predadores de sementes estão os psitácidas,quetrituramedigeremas sementes (JANZEN, 1981;JORDANO, 1983). No casoobservado,tantoF.xanthopterygius,quantoB.versicolurus,predamassementesde frutos maduros e destroem os frutos imaturos. Todasasoutrasavesregistradasengolempedaçosdapolpacomsementes,asquais são pequenas, o que representa uma estratégia da planta para assegurar a dispersão e oferecerproteçãocontrapredação(JANZEN, 1971; 1983).Destaforma,háalimentopara osdispersoreseumamaioreficiênciadoprocesso,pois haverámais sementes ingeridas (TREJO-PÉREZ, 1976), o que aumenta a probabilidade de que as mesmas sejam eliminadasjuntocom asfezes,emlocaisfavoráveisàgerminaçãocomotroncos, fendas empedras e construções abandonadas. AabundânciaderecursosalimentaresoferecidaporF.microcarpaéprovavelmen- teofatorresponsávelpeloreduzidonúmerodeavesqueapresentamreaçõesagonísticas, conforme constatadoporLECK (1972) com outros táxons. Os poucos encontros agres- sivos observados se deram entre espécies do mesmo género. Um fenómenointeressantequeocorrenafrutificaçãodeF.microcarpaéodofruto- chamariz, quando os frutos imaturos apresentam uma coloração ornitocórica e vão amadurecendo aos poucos. Devido à presençade grande quantidade de frutos imaturos ornitocóricosconspícuos,émantidaumaguildadeavesfrugívoras,oqueprovavelmente garante a dispersão das sementes dos frutos que vão amadurecendo ao longo do ano IHERINGIA,Sér.Zool.,PortoAlegre(77): 57-62,30set. 1994 62 M.-MACHADO;PARANHOS&BARROS (STILES, 1982),mesmoquecertospredadoresdesementesefrugívorosdestruamalguns dos frutos imaturos. Agradecimentos.AoCNPqpelasbolsasreferentesaosprocessos300323/81-6e820670/87-1.AoDr. PedroEduardodeFelício,DD.PrefeitodoCampusdaUniversidadedeSãoPaulodePirassununga,eaoEng9 Florestal,PedroPacheco,cujoapoiorevelou-sefundamentalpararealizaçãodotrabalho.AMariaMarthaArgel deOliveiraeaoDr.WesleyRodriguesSilvapelassugestões.ARinaKátiaCortezpelarevisãodotextoeao AugustoJoãoPiratellipeloauxíliocomocomputador. REFERÊNCIASBIBLIOGRÁFICAS CARAUTA,J.P.P. 1989. Ficus(Moraceae)noBrasil:ConservaçãoeTaxonomia. Albertoa,RiodeJaneiro, 2(1): 1-365 EISENMANN, E. 1961. 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