Effets de l'alimentation végétale sur les capacités digestives de la truite arc-en-ciel et sur le

350 Pages·2017·9.24 MB·French

Effets de l’alimentation végétale sur les capacités
digestives de la truite arc-en-ciel et sur le microbiote
associé à sa muqueuse digestive en fonction de son
génotype
Marion Borey
To cite this version:
Marion Borey. Effets de l’alimentation végétale sur les capacités digestives de la truite arc-en-ciel
et sur le microbiote associé à sa muqueuse digestive en fonction de son génotype. Alimentation et
Nutrition. UPPA, 2017. Français. ￿NNT: ￿. ￿tel-01567327￿
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abroad, or from public or private research centers. publics ou privés.
THÈSE
UNIVERSITE DE PAU ET DES PAYS DE L’ADOUR
École doctorale 211-SCIENCES EX ACTES ET LEURS APPLICATIONS

Présentée et soutenue le 24 mai 2017
par Marion BOREY
our obtenir le grade de docteur

de l’Université de Pau et des Pays de l’Adour
Spécialité : Sciences agronomiques, biotechnologies agro-alimentaires
pour obtenir le grade de docteur

de l’Université de Pau et des Pays de l’Adour

Spécialité : Sciences agronomiques, biotechnologies agro-alimentaires
Effets de l’alimentation végétale sur les capacités digestives

de la truite arc-en-ciel et sur le microbiote associé à sa muqueuse digestive en

fonction de son génotype
Effets de l’alimentation végé tale sur les capacités digestives
de la truite arc-en-ciel et s ur le microbiote associé à sa
muqueuse digestive en fonction de son génotype

MEMBRES DU JURY

RAPPORTEURS

• Patrick PRUNET Directeur de Recherche / INRA
• Thierry GIDENNE Directeur de Recherche / INRA

EXAMINATEURS MEMBRES DU JURY
• Mathilde DUPONT -NIVET Chargée de Recherche / INRA

RAPPORTEURS

• Patrick PRUNET Directeur de Recherche / INRA
DIRECTEURS
• Thierry GIDENNE Directeur de Recherche / INRA
• Béatrice LAUGA Professeur / Université de Pau et des Pays de l’Adour

• Christine BUREL Ingénieur de rechercheStatut / INRA
EXAMINATEURS

• Mathilde DUPONT-NIVET Directeur de Recherche / INRA
• Diego MORGAVI Directeur de Rec herche / INRA

DIRECTEURS
• Béatrice LAUGA Professeure / Université de Pau et des Pays de l’Adour
• Christine BUREL Ingénieure de recherche / INRA
2
REMERCIEMENTS
Ce travail de thèse a été financé en partie par la Région Aquitaine, l’Institut
National de recherche en Agronomie (INRA), et par le projet ANR Agreenfish. Il a été
mené grâce à un partenariat entre deux laboratoires d’accueil, l’unité UMR 1419 NuMéa
(Nutrition Métabolisme Aquaculture) du laboratoire INRA de Saint-Pée-sur-Nivelle, et
l’IPREM EEM (Equipe Environnement et Microbiologie) UMR CNRS 5254 de l’UFR des
sciences et techniques de l’Université de Pau et des Pays de l’Adour (UPPA).

Ce travail n’aurait pas pu être réalisé sans la contribution de nombreuses
personnes que je remercie très sincèrement pour leur aide et pour leur soutien.

Mes remerciements à mes deux directrices de thèse Béatrice Lauga et Christine
Burel pour leurs conseils méthodologiques tout au long de ce travail, leur aide dans
l’analyse des données obtenues et leur relecture attentive. A leur soutien sans lequel je
n’aurais pas pu passer les différents obstacles rencontrés. A leur ténacité face à mes
défauts d’écriture, à leur curiosité et à leurs encouragements pour le recours à
différentes analyses statistiques lors de l’interprétation des données.

Mes remerciements à Mathilde Dupont Nivet, Thierry Gidenne, Diego Morgavi
et Patrick Prunet pour avoir accepté d’être membres de mon jury de thèse.

Mes remierciements à Sandrine Skiba, directrice de l’unité NuMéa pour son
accueil au sein de l’unité NuMéa.

Mes remerciements à Anthony, Frank, Frédéric, Laurent, Nicolas, Patrick, Peyo,
et Thierry, pisciculteurs des fermes expérimentales de Donzacq, de Lee Athas, de La
Peima, et du plateau expérimental de Saint-Pée-sur-Nivelle. A leur accueil chaleureux à
chacun des prélèvements, et à leur travail au quotidien pour l’approvisionement en
poissons et pour la collecte des données de performances zootechniques.
Mes remerciements à Anne C, Anne S, Cécile, Elisabeth, Marianne, Alexandre,
Samuel, et Vincent, de l’unité NuMéA et de l’EEM pour m’avoir initié aux différentes
analyses biologiques utilisées lors de ce travail. A la qualité de leur formation, à leur
patience devant mes faux pas et à leurs nombreux conseils pour m’aider à progresser.
3
Mes remerciements à François et Christian pour leur disponibilité et leur aide
lors de l’analyse statistique des données.
Mes remerciements à Aurélie, Carole, Céline, Elisabeth, Marie-José, Maryse B et
Maryse P, Pascale secrétaires en charge de la documentation et de l’administration. A
leur suivi méthodique pour m’aider dans les tâches administratives et dans la recherche
d’articles.
Mes remerciements à Karine D, Lucie, Iban, Gaïa, Eva, Karine R, Sara, Helene,
Joël, Inge, Stéphane, Stéphanie, et aux personnes de l’unité d’Ecobiop pour leurs
nombreux conseils.
Mes remerciements à Mathilde, Marie, Maridiane, Marine, et Anaïssa, pour leur
motivation lors de leur stage d’études passé à mes côtés.
Aux joyeux acteurs de l’équipe de thêatre Agnès, Aurélie M, Aurélie T, Alexandre,
Pascale, Christian, Jacques, Sabrina, et Séverine.
Mes remerciements à Anthony, Colin, Cynthia, Cyril, Ikram, Luis, Elisabeth, Sara,
Elorri, Tengfei, Viviana, WeiWei, Samuel, Thérèse, Théo, Séverine, et Vanessa, Esmael,
doctorants en Nutrition et en Microbiologie. A vos nombreux encouragements, votre
écoute, et votre aide tout au long de la thèse.
A mes parents, pour leur soutien, leur patience, leur confiance et leur générosité.
A mes grands-parents, à Audrey, Julien, Mael et Leslie.
4
PUBLICATIONS ET COMMUNICATIONS

Liste des publications dans des journaux internationaux à comité de lecture

Article publié :
Borey M, Panserat S, Surget A, Cluzeaud M, Plagnes-Juan E, Herman A,
Lazzarotto V, Corraze G, Médale F, Lauga B, Burel C (2016). Postprandial kinetics of
gene expression of proteins involved in the digestive process in rainbow trout
(O.mykiss) and impact of diet composition. Fish Physiology and Biochemistry 42 (4):
1187-1202. doi: 10.1007/s10695-016-0208-4

Manuscrit en cours d’écriture:

Borey M, Aguire P, Panserat S, Plagnes-Juan E, Cluzeaud M, Médale F, Lauga B, Burel C.
Long period response (48 Hours) of genes coding for proteins involved in the digestive
process of rainbow trout (Oncorhynchus Mykiss) Fed a Single Meal

Borey M, Burel C, Paroissin C, Quillet E, Terrier F, Maunas P, Lauga B. Acute hypoxic
challenge as an efficient test to reveal diverse adaptation strategies to fish meal and oil
diet substitution by plant feedstuff in rainbow trout isogenic lines

Borey M, Rigal F, Burel C, Carbon A, Pennarun S, Quillet E, Terrier F, Lauga B.
Disentangling the effect of full plant-based diet and host genotype on the diversity of
mucosa microbiota using isogenic lines in the carnivorous rainbow trout

Borey M, Lauga B, Burel C, Geurden I, Médale F, Kerneis T, Labbe L, Terrier F, Sandres F,
Quillet E, Dupont-Nivet M, Surget A, Pégourié P, Herman A, Aguirre P, Véron V, Cluzeaud
M, Plagnes-Juan E. Impact of plant-based diets on the growth, feed utilization and
digestive capacities of different isogenic lines of rainbow trout
Liste des communications dans des congrès nationaux et internationaux :

Communications orales en congrès nationaux:

Borey, M, Carbon, A., Pennarun, S., Burel, C., Lauga, B. Déterminisme du génotype de
truites arc-en-ciel sur son microbiota intestinale en fonction de son régime alimentaire.
Septième colloque de l’AFEM «Association Française d’Ecologie Microbienne», 4-6
novembre 2015, Anglet, France.

Borey, M, Burel, C., Lauga, B. Effets de l’alimentation végétale sur les caractéristiques
morphologiques et fonctionnelles du tractus gastro-intestinal et du microbiote associé
chez la truite arc-en-ciel en fonction de son génotype. Séminaire aux journées Nem
« Nutrition et Ecosystèmes Microbiens », 4 avril 2014. Clermont Ferrand, France.

Posters affichées en congrès internationaux et nationaux :

Borey M, Rigal F, Pennarum S, Carbon A, Dupond-Nivet M, Burel C, Lauga B.
Diet and genetic background determine mucosa-associated microbiota
in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss). « Gut Microbiology, 20 years & counting…», 20-
23 june 2016, Rowett, France.

Borey M, Panserat S, Plagnes-Juan E, Cluzeaud M, Veron V, Surget A, Médale F, Lauga B,
Burel C. Post-prandial kinetics of gene expression of proteins involved in the digestive
process in rainbow trout (O. mykiss) and impact of the composition of the diet.
« Aquaculture Europe », 14-17 October 2014, San Sebastian, Spain.

Borey M, Rigal F, Pennarun S, Carbon A, Dupond-NIVET M, Burel C, Lauga B.
L’alimentation et le génotype de l’hôte déterminent le microbiota associé à la muqueuse
de la truite arc-en-ciel (Oncorhynchus mykiss). « 5ièmes Journées de la Recherche
Filière Piscicole JRFP », 5-6 juillet 2016, Paris, France.

Borey M, Panserat S, Plagnes-Juan E, Veron V, Aguire P, Medale F, Lauga B, Burel C.
Impacts de facteurs alimentaires sur le fonctionnement du tractus digestif chez la truite
arc-en-ciel : indicateurs moleculaires et biochimiques. « JACI PHASE », 5-6 avril 2016,
Tours, France.

2
TABLE DES MATIERES

Liste des abréviations ....................................................................................................................... 1
Introduction ...................................................................................................................................... 3
1 SYNTHESE BIBLIOGRAPHIQUE .................................................................................................. 9
1.1 Aquaculture ...................................................................................................................... 9
1.1.1 Production aquacole............................................................................................... 10
1.1.2 Réglementation sur l’usage de protéines d’origine animale.................................. 11
1.1.3 Réglementation sur l’utilisation d’antibiotiques .................................................... 12
1.2 Physiologie de la truite autour de la nutrition ............................................................... 15
1.2.1 Ontogénie du système digestif ............................................................................... 15
1.2.2 Recommandations nutritionnelles ......................................................................... 19
1.2.3 Principales étapes de la digestion de la truite ........................................................ 20
1.2.4 Mesure de la digestibilité ....................................................................................... 25
1.3 Défis nutritionnels en aquaculture ................................................................................. 26
1.3.1 Facteurs limitant l’incorporation des ingrédients végétaux dans les aliments pour
poisson 26
1.3.2 Réponse des truites aux aliments végétaux ........................................................... 34
1.4 Stratégie d’adaptation des truites à l’alimentation végétale en mettant à profit leur
variabilité génétique ................................................................................................................... 41
1.4.1 Utilisation de lignées sélectionnées en élevge ....................................................... 41
1.4.2 Lignées isogéniques: un outil pour l’amélioration génétique ................................ 42
1.5 Le microbiote intestinal .................................................................................................. 45
1.5.1 Composition taxonomique du microbiote intestinal chez les poissons ................. 46
1.5.2 Compartimentation du microbiote au sein du tube digestif de la truite ............... 50
1.5.3 Stade de développement et évolution du microbiote ........................................... 54
1.5.4 Fonctionnalité du microbiote intestinal ................................................................. 58
1.5.5 Variables capables de favoriser certaines espèces microbiennes ......................... 66
2 OBJECTIFS ............................................................................................................................... 73
3 MATERIEL ET METHODES ....................................................................................................... 85
3.1 Matériel Biologique : la truite arc-en-ciel....................................................................... 85
3.2 Etudes préliminaires réalisées sur les truites conventionnelles .................................... 87
3.2.1 Protocole experimental de suivi de cinétique de la transcription de gènes et de
niveaux plasmatiques sur une periode de 12h ...................................................................... 87
3
3.2.2 Protocole experimental du suivi de cinétique de la transcription de gènes sur une
période de 48h ....................................................................................................................... 88
3.3 Génétique et réponse au changement d’alimentation ................................................. 89
3.3.1 Les lignées .............................................................................................................. 89
3.3.2 L’alimentation ........................................................................................................ 91
3.3.3 Etude de la transcription de gènes impliqués dans la digestion et l’absorption de
nutriments ............................................................................................................................. 92
3.3.4 Etude du microbiote associé à la muqueuse digestive de l’intestin ...................... 94
3.3.5 Test « challenge hypoxique » : Effet de l’aliment et du génotype sur la physiologie
de l’hôte 96
4 ARTICLE 1 : Postprandial kinetics of gene expression of proteins involved in the digestive
process in rainbow trout (O. mykiss) and impact of diet composition .......................................... 99
5 ARTICLE 2 : Long Period Response (48 Hours) of Genes Coding for Proteins Involved in the
Digestive Process of Rainbow Trout (Oncorhynchus Mykiss) Fed a Single Meal ......................... 131
6 ARTICLE 3 : Acute hypoxic challenge as an efficient test to reveal diverse adaptation
strategies to fish meal and oil diet substitution by plant feedstuff in rainbow trout isogenic lines
151
7 ARTICLE 4: Disentangling the effect of full plant-based diet and host genotype on the
diversity of mucosa microbiota using isogenic lines in the carnivorous rainbow trout .............. 185
8 ARTICLE 5: Impact of plant-based diet on the growth, feed utilization and digestive
capacities of different isogenic lines of rainbow trout ................................................................ 233
9 DISCUSSION et PERSPECTIVES ............................................................................................. 293
9.1 Quels acteurs de la digestion et de l’absorption intestinale sont les plus impactés par le
changement de régime alimentaire ? ...................................................................................... 295
9.1.1 Au stade alevin ..................................................................................................... 295
9.1.2 Au stade juvénile .................................................................................................. 301
9.2 Quels sont les indicateurs d’écologie bactérienne potentiellement impliqués dans la
bonne ou mauvaise aptitude des truites à répondre au changement de régime alimentaire.
304
9.2.1 Apport des lignées isogéniques pour déterminer l’impact de l’alimentation et du
génotype sur les principaux indices de diversité ................................................................. 305
9.2.2 L’indice d’Eveness témoigne- t-il de l’aptitude des truites à tolérer une
alimentation végétale ? ....................................................................................................... 306
9.2.3 L’abondance de certains taxons particuliers peut-elle être évocatrice de leur
implication dans l’aptitude des truites à bien répondre à une alimentation végétale ?..... 306
9.2.4 La mesure de β-diversité peut-elle permettre d’identifier des individus plus aptes
à tolérer une alimentation végétale ? ................................................................................. 308

4
9.3 Quels caractères phénotypiques de la truite peuvent expliquer les dissimilarités
observées entre les différentes communautés bactériennes. ................................................. 309
9.3.1 Le profil du mucus intestinal peut- il expliquer le profil des communautés
bactériennes intestinales rencontrées sur la muqueuse de l’intestin des poissons ? ......... 309
9.3.2 Des acteurs de l’immunité peuvent-il expliquer le profil des communautés
bactériennes intestinales rencontrées sur la muqueuse de l’intestin des poissons ? ......... 310
9.4 Quels impacts fonctionnels peut avoir le changement de communauté bactérienne,
provoqué par le changement d’alimentation, pour son hôte. ................................................. 312
9.4.1 Détermination de la contribution des acides gras libres à courte chaine (SCFA)
dans la réponse des truites au changement d’alimentation ................................................ 312
9.4.2 Certaines bactéries du microbiote intestinal sont-elles impliquées dans
l’homéostasie du cholestérol ?............................................................................................. 313
9.4.3 Quels sont les bactéries de la communauté bactérienne présentes dans l’intestin
qui sont métaboliquement actives ? .................................................................................... 314
BIBLIOGRAPHIE ............................................................................................................................. 317

5