Diversidad, sistemática y conservación de roedores en el extremo sudoccidental del Bosque Atlántico Interior

2018·1.3 MB·Spanish

by  Lanzone, Cecilia

Rev. Mus. Argentino Cienc. Nat., n.s.
20(1): 151-164, 2018
ISSN 1514-5158 (impresa)
ISSN 1853-0400 (en línea)
Diversidad, sistemática y conservación de roedores en el extremo
sudoccidental del Bosque Atlántico Interior
Cecilia LANZONE1, Carolina A. LABARONI1, Anahi FORMOSO2, Leandro M. BUSCHIAZZO1,
Fernando DA ROSA1 & Pablo TETA3
1Laboratorio de Genética Evolutiva (LGE) FCEQyN, IBS (CONICET-UNaM), Nodo Posadas, Félix de Azara
1552, CP3300, Posadas, Misiones, Argentina. E-mail: [email protected]. 2Centro Para el Estudio
de Sistemas Marinos (CESIMAR-CENPAT-CONICET). Boulevard Brown 2915, U9120ACD Puerto Madryn,
Chubut, Argentina. 3División Mastozoología, Museo Argentino de Ciencias Naturales “Bernardino Rivadavia”
Buenos Aires, Argentina. E-mail: [email protected]
Abstract: Diversity, systematic and conservation of rodents from the southwestern end of the
Interior Atlantic Forest. We present a synthesis of the current knowledge of the rodents from the province
of Misiones, Argentina, with emphasis on taxonomic, chromosomal, biogeographic and conservation issues. In
this province, the order is represented by 7 families: Sciuridae (1 genus, 1 species), Cricetidae (17, 24), Caviidae
(2, 2), Cuniculidae (1, 1), Dasyproctidae (1, 1), Echymyidae (3, 3) and Erethizontidae (1, 1). From 1 to 5 species
-depending on taxonomic authorities- are endemic to Misiones. We briefly discuss some taxonomic problems,
highlighting those questions that still persist (e.g., the complex situation of the genus Brucepattersonius). For
several species, we provide novel chromosome data and compare it with the information available for Brazil. An
analysis of the species richness at the provincial level indicates that the highest values for this parameter occur
towards the south-central portion of the territory, in an area of interdigitation between the Interior Atlantic
Forest and the ecoregion of Campos y Malezales. We discuss the role of large rivers in the region as barriers to the
dispersal of this fauna (e.g., the Paraná between Argentina and eastern Paraguay). At least 9 species of rodents
with distribution in the province of Misiones have been classified under some category of threat or near to the
threat. In all cases, the survival of these taxa depends on maintaining the integrity and connectivity between
forest remnants.
Key words: Misiones, Rodentia, Caviomorpha, Sigmodontinae, Taxonomy.
Resumen: Presentamos una síntesis del conocimiento actual de los roedores de la provincia de Misiones,
Argentina, con énfasis en aspectos taxonómicos, cromosómicos, biogeográficos y de conservación. En esta pro-
vincia, el orden está representado por 7 familias: Sciuridae (1 género, 1 especie), Cricetidae (17, 24), Caviidae
(2, 2), Cuniculidae (1, 1), Dasyproctidae (1, 1), Echymyidae (3, 3) y Erethizontidae (1, 1). De 1 a 5 especies
-dependiendo de la autoridad taxonómica usada- son endémicas de Misiones. Discutimos brevemente algunas
problemáticas taxonómicas, destacando aquellos interrogantes que aún persisten (e.g., la compleja situación del
género Brucepattersonius). Para varias especies aportamos datos cromosómicos novedosos y los comparamos con
aquellos disponibles para Brasil. Un análisis de la riqueza a nivel provincial indica que los mayores valores para
ese parámetro ocurren hacia el centro-sur del territorio, en un área de interdigitación entre el Bosque Atlántico
Interior y la ecorregión de los Campos y Malezales. Discutimos el rol de los grandes ríos de la región como barrera
para la dispersión de la fauna (e. g., el Paraná entre Argentina y el este Paraguay). Por lo menos 9 especies de roe-
dores con distribución en la provincia de Misiones han sido referidas bajo alguna categoría de amenaza o cercana
a la amenaza. En todos los casos, la supervivencia de esos taxones depende de que se mantenga la integridad y
conectividad entre los remanentes boscosos.
Palabras clave: Misiones, Rodentia, Caviomorpha, Sigmodontinae, Taxonomía.
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152 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 20(1), 2018
INTRODUCCIóN poco conocidas y su estudio estuvo y está mayor-
mente relegado a esfuerzos personales o de pe-
En América del Sur, el Bosque Atlántico (BA) queños grupos de trabajo (e.g., Fariñas Torres et
es un complejo de ecorregiones caracterizadas en al., 2018; Jayat, et al., 2018). Por ejemplo, nues-
su conjunto por formaciones boscosas lluviosas y tro conocimiento de los roedores de la provincia
húmedas, que se extiende por el este de Brasil de Misiones se construyó sobre la base de traba-
hasta la provincia de Misiones en el noreste de jos saltuarios, tanto espacial como temporalmen-
Argentina y el este de Paraguay (Olson et al., te (Osgood, 1933; Crespo, 1950; Massoia, 1962,
2001). Su elevada diversidad biológica, que se 1963a, 1963b; Massoia et al., 1987). En una pri-
caracteriza por incluir numerosos endemismos, mera etapa, el único trabajo de largo aliento fue
hace que esta región sea considerada un punto llevado adelante por Crespo (1982) en el Parque
caliente (“hotspot”) de biodiversidad a nivel glo- Nacional Iguazú, quien estudió la comunidad de
bal (e. g., Myers et al., 2000; Mittermeier et al., mamíferos en su conjunto. Durante las décadas
2004). Estos bosques, además, cumplen con un de 1980 y 1990, Massoia aportó numerosos da-
papel fundamental en la protección de las cuen- tos, principalmente de distribución, generados a
cas fluviales, la prevención de la erosión del suelo partir del análisis de egagrópilas de aves rapaces
y el mantenimiento de las condiciones ambien- (Massoia, 1993 y las referencias allí anotadas).
tales necesarias para el desarrollo de ciudades y Más recientemente, otros autores han contribui-
áreas rurales. Sin embargo, de su superficie ori- do con el conocimiento de estos animales sobre la
ginal sólo queda un 7%, poniendo de manifiesto base de aproximaciones moleculares (e.g., Valdez
la gravísima situación que atraviesa esta ecorre- & D’Elía, 2013), morfológicas (Mares & Braun,
gión (Placci & Di Bitetti, 2006). Entre otras ac- 2000; Pardiñas et al., 2009a, b, 2016) o integran-
tividades, se destacan por su fuerte impacto am- do evidencias morfológicas y moleculares (e.g.,
biental la extracción de madera nativa, la expan- Pardiñas et al., 2003, 2008, De Almeida Chiquito
sión de la frontera agrícola y el reemplazo de los et al., 2014). Por el contrario, con muy pocas
bosques naturales por forestaciones con exóticas excepciones (e.g., Crespo, 1982; Cirignoli et al.,
(e.g., pinos, eucaliptos); así como la influencia de 2011), los estudios de comunidades o de historia
las grandes obras de infraestructura, como las natural han sido largamente relegados.
represas hidroeléctricas que han inundado gran- A pesar de que nuestro conocimiento de los
des superficies y han cambiado las dinámicas de roedores del BAI avanzó substancialmente en
las corrientes y profundidades de los ríos y sus los últimos 20 años, todavía subsisten numero-
afluentes (Placci & Di Bitetti, 2006). sas lagunas de conocimiento, tanto taxonómicas
El sector correspondiente a la provincia de como distribucionales: I) algunas especies nunca
Misiones en Argentina, este de Paraguay y áreas han sido registradas (e. g., Blarinomys breviceps)
adyacentes en Brasil, hasta los faldeos occidenta- o muy escasamente (e. g., Abrawayaomys rus-
les de la Serra do Mar, tiene características florís- chii) a través de muestreos con trampas; II) los
ticas propias que determinan su reconocimiento escasos registros para algunos taxones podrían
como una unidad distinta, la cual es conocida deberse a su confusión con otras especies más co-
como Bosque Atlántico Interior (BAI) o Bosque munes y ampliamente distribuidas (e.g., Akodon
Atlántico del Alto Paraná. La diversidad de ver- paranaensis o Castoria angustidens con Akodon
tebrados y de endemismos en esta porción del BA montensis; Calomys tener con Calomys laucha);
son notablemente altas, con registros para 1124 III) el estatus taxonómico de algunas formas no-
especies, de las cuales 342 son exclusivas de esta minales con localidad tipo en esta provincia no ha
ecorregión (Giraudo et al., 2003). En el caso de los sido revisado mediante metodologías modernas
mamíferos, han sido documentadas ~270 espe- (e.g., Brucepattersonius guarani, B. misionensis,
cies, que representan ~23% del total de las espe- B. paradisus, Oligoryzomys flavescens antoniae);
cies documentadas para América del Sur. De éstas, IV) a nivel cromosómico, los cariotipos de los roe-
~180 -incluyendo 33 especies de roedores- están dores misioneros son pobremente (e. g. Nectomys
presentes en la provincia de Misiones, Argentina squamipes) o nulamente conocidos (e.g., Calomys
(cf. Massoia, 1993; Cirignoli et al., 2011). tener, Abrawayaomys ruschii, Blarinomys brevi-
Por regla general, las biotas mejor estudia- ceps, Oligoryzomys nigripes), muchas veces obte-
das de la Argentina son aquellas cercanas a los nidos de unos pocos especímenes y localidades;
grandes centros urbanos y muy especialmente a V) la variabilidad molecular intra y/o interpo-
las grandes capitales provinciales (e.g., Buenos blacional de muchas de estas especies es poco
Aires, La Plata, Córdoba). Las faunas de las pro- entendida y fue estudiada principalmente en un
vincias alejadas del poder central son en general contexto taxonómico y/o filogenético (Pardiñas et
Lanzone et al.: Diversidad, sistemática y conservación de roedores de Misiones 153
al., 2003, 2005, 2008; Francés & D´Elía, 2006; grupos no existen revisiones modernas que docu-
González-Ittig et al., 2010; De Almeida Chiquito menten los límites morfológicos y geográficos en
et al., 2014); VI) la congruencia entre patrones especies de Sciuridae, Cricetidae, Dasyproctidae
filogeográficos y de variación morfológica ha sido y Echymyidae (cf. Patton et al., 2015). Por lo tan-
relativamente bien estudiada para algunas espe- to, el uso de algunos binomios y nuestras consi-
cies en la porción brasilera del BA, pero casi sin deraciones acerca de la distribución (véanse apar-
incluir especímenes de Misiones (e. g., Cordero tados Diversidad y endemismos y Biogeografía y
Moreira & de Oliveira, 2011; Caldara Junior & patrones de distribución) de esos mismos taxones
Leite, 2012; Libardi & Percequillo, 2016); VII) deben ser tomados como provisorios.
muchos de los datos disponibles para ensambles La única ardilla registrada en la provincia
comunitarios corresponden a trampeos realiza- de Misiones ha sido tradicionalmente referida
dos entre las décadas de 1960 y 1980, en una eta- como Sciurus aestuans, pero más recientemen-
pa previa al impacto antrópico generado por la te también se han utilizado para esas poblacio-
masividad de las forestaciones con exóticas y el nes y las adyacentes en el sur de Brasil los bi-
avance de la frontera agrícola hacia el norte. nomios Guerlinguetus henseli (Bonvicino et al.,
En este trabajo se presenta una revisión de
2008) y Guerlinguetus brasiliensis (de Vivo &
la situación de los roedores en el extremo sudoc-
Carmignotto, 2015). La situación de esta especie
cidental del BAI, con comentarios acerca de su
no difiere de la de otros Sciuridae neotropicales,
taxonomía, genética, distribución y estado de
que precisan de una revisión integral extensa, con
conservación. Se pretende que esta sinopsis sirva
el concurso de datos citogenéticos, morfológicos y
de base para futuros estudios, a la vez que ponga
moleculares (de Vivo & Carmignotto, 2015).
de manifiesto el vacío de conocimiento que rodea
Una década atrás, Pardiñas & Teta (2006)
a esta fauna.
resumieron muchas de las problemáticas taxo-
nómicas que existían en aquel momento para los
MATERIALES Y MÉTODOS
roedores Sigmodontinae de Misiones. Muchos de
esos problemas fueron parcialmente resueltos
La taxonomía empleada en este trabajo co-
desde aquel entonces, pero otros todavía persis-
rresponde a la discutida por Teta et al. (en pren-
ten. Las situaciones de géneros como Akodon,
sa). Los estudios citogenéticos se realizaron me-
Calomys, Necromys u Oxymycterus se beneficia-
diante la técnica de suspensión celular, goteo y
ron de los análisis basados en marcadores mo-
coloración con Giemsa (Ford & Hamerton, 1956).
leculares sobre muestreos geográficos amplios
La nomenclatura cromosómica es la utilizada
(e.g., Hoffmann et al., 2002; Pardiñas et al.,
por Levan et al. (1964), con la salvedad que los
2003, D’Elía et al., 2008, Valdez & D´Elía, 2013;
cromosomas clasificados por estos autores como
González-Ittig et al., 2014). No obstante, estos
estrictamente telocéntricos (T) y los telocéntri-
avances no han sido igualmente acompañados
cos con brazos muy pequeños (t) aquí se denomi-
por estudios morfológicos de variación geográfica
nan conjuntamente acrocéntricos. Para evaluar
o de revisión de series extensas de especímenes
los patrones de distribución de especies y otros
aspectos biogeográficos, se construyó un polí- de museos. En otros casos, estudios morfológicos
gono convexo mínimo para cada taxón, a partir detallados de unos pocos ejemplares, para géne-
de datos de la bibliografía (e.g., Massoia, 1993; ros pobremente conocidos como Abrawayaomys
Massoia et al., 2006) y de colecciones biológicas. o Juliomys (e.g., Pardiñas et al., 2008, 2009a;
Posteriormente, los mapas individuales se su- Percequillo et al., 2017), aportaron información
perpusieron sobre un mapa de la provincia de valiosa para su mejor conocimiento.
Misiones, dividido en celdas de 25 km de lado. Dentro de los Sigmodontinae, un géne-
Para cada especie se anotaron las categorías de ro con una problemática todavía compleja es
conservación a nivel global (The IUCN Red List; Brucepattersonius (Vilela et al., 2015). Si bien
http://www.iucnredlist.org) y regional (Ojeda et hay registros para por lo menos cuatro especies
al., 2012). supuestamente distintas, tres de ellas con locali-
dad tipo en Misiones (Mares & Braun, 2000), las
RESULTADOS Y DISCUSIóN evidencias morfológicas, cromosómicas y molecu-
lares sugieren que no habría más que un taxón en
Taxonomía esa provincia (e.g., Pereira et al., 2005; Pardiñas
La taxonomía y sistemática de varios géneros et al., 2009b, este trabajo). La referencia de las
de roedores neotropicales es todavía pobremen- mismas a B. iheringi está pendiente de confirma-
te conocida. Desafortunadamente, para muchos ción, pero parece la hipótesis más parsimoniosa a
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la luz de los datos morfológicos disponibles para los cromosomas, pero sin mostrar los cariotipos,
las poblaciones brasileras (cf. Jung & Christoff, de B. paradisus y B. misionensis. Según estos au-
2003). Otro sigmodontino con una situación tores los complementos de estas especies están
taxonómica controvertida es Abrawayaomys. Las compuestos por 52 cromosomas acrocéntricos y/o
poblaciones misioneras de este ratón fueron ini- subtelocéntricos, sin determinar la morfología de
cialmente referidas como A. ruschii y posterior- los cromosomas sexuales. Datos preliminares de
mente reconocidas como pertenecientes a una nuestro grupo de trabajo corroboran el 2n = 52,
especie distinta, A. chebezi (cf. Pardiñas et al., compuesto por 24 pares de autosomas acrocén-
2009a). Más recientemente, este último taxón tricos, un par de autosomas submetacéntricos
fue nuevamente incluido en la sinonimia de A. pequeños, siendo el X un subtelocéntrico grande
ruschii, sobre la base de evidencias morfológicas y el Y un acrocéntrico pequeño (Fig. 1A). Este
y moleculares (Percequillo et al., 2017). Taxones complemento cromosómico es muy similar al des-
como Blarinomys breviceps o Thaptomys nigrita, cripto para ejemplares del género en el sudeste
dos Akodontini de hábitos semifosoriales, cons- de Brasil (Di-Nizo et al., 2014). Otra especie que
tituyen probablemente complejos de especies se encuentra en Misiones, pero de la cual sólo
crípticas, al menos a juzgar por las evidencias se conocen los complementos cromosómicos de
moleculares (e.g., Silva Gomez, 2008; Ventura et ejemplares provenientes de Brasil es Thaptomys
al., 2012). nigrita. Investigaciones previas han reportado
La familia Echymyidae ha sido objeto de revi- la presencia de dos citotipos en ese país: 2n =
siones recientes, especialmente a nivel de las rela- 52, ampliamente distribuido hacia el sur, y 2n =
ciones entre los géneros que la componen (Fabre 50, restringido al norte de su rango geográfico
et al., 2017). Para la mayoría de las especies en (Ventura et al., 2004). En concordancia con los
esta familia no hay estudios de variación geográ- datos de distribución de esos cariotipos, estudios
fica disponibles o que evalúen la validez de las realizados por nuestro grupo identificaron un 2n
distintas subespecies previamente propuestas. = 52 para los ejemplares de Misiones (Fig. 1B).
La misma situación se plantea con respecto a los Un caso adicional de ausencia de datos cro-
integrantes de las familias Caviidae, Cuniculidae mosómicos para Misiones es el de Oligoryzomys
y Dasyproctidae, donde los esquemas subespecí- nigripes. Para Argentina fue descripto un cario-
ficos tradicionales (e.g., Cabrera, 1961) no han tipo con 2n = 62 para ejemplares de O. delticola
sido revisados desde una perspectiva moderna y provenientes del delta del Río Paraná en Buenos
sobre series extensas de ejemplares. Ejemplos elo- Aires (Espinosa & Reig, 1991). Esta especie fue
cuentes de esta situación son los casos de Cavia sinonimizada con O. nigripes por Francés &
aperea, Cuniculus paca o Myocastor coypus, tres D´Elia (2006) y presenta un complemento cro-
taxones ampliamente distribuidos en la región mosómico similar al encontrado en especímenes
Neotropical y para los que han sido propuestas de O. nigripes capturados en Misiones (Fig. 1D).
varias subespecies (cf. Patton et al., 2015). Esta última especie es considerada uno de los sig-
Una problemática transversal a muchas de modontinos más variables a nivel cromosómico,
estas situaciones es el parcial desacople entre los ya que fueron encontrados 39 citotipos diferentes
estudios taxonómicos realizados en países vecinos en poblaciones de Brasil. Esta variabilidad fue
-especialmente en Brasil- y aquellos efectuados generada por inversiones pericéntricas en cua-
en la Argentina, con las consecuentes limitacio- tro autosomas y modificaciones de cromosomas
nes que esta situación impone. Afortunadamente sexuales (Paresque et al., 2007). En Misiones he-
esta tendencia ha comenzado a revertirse, po- mos encontrado un par autosómico heteromórfico
niendo de manifiesto la importancia de realizar (Fig. 1D), que podría ser una de las variantes des-
estudios sistemáticos sin restricciones geográ- criptas para Brasil y Uruguay (Brum-Zorrilla et
ficas (e.g., De Almeida Chiquito et al., 2014; al., 1988; Paresque et al., 2007). Sin embargo, es
Percequillo et al., 2017). necesario confirmarlo con bandeos cromosómicos
y el estudio de un mayor número de ejemplares.
Cariología y filogeografía Así, la distribución y frecuencia de los polimor-
Los datos citogenéticos para la mayoría de las fismos descriptos para O. nigripes en Argentina,
especies de roedores del BAI son escasos o pro- y en especial en Misiones, son prácticamente
vienen de ejemplares de Brasil. Por ejemplo, en desconocidas. También para Euryoryzomys rus-
la descripción original de las especies del género satus los datos cariotípicos provienen de Brasil,
Brucepattersonius de la provincia de Misiones, en dónde se determinó un 2n = 80, NF = 86
Mares & Braun (2000) describen escuetamente para esta especie (Di-Nizo et al., 2014). Datos
Lanzone et al.: Diversidad, sistemática y conservación de roedores de Misiones 155
Fig. 1. Complementos cromosómicos observados en sigmodontinos capturados en la provincia de Misiones,
Argentina. A) ejemplar macho de Brucepattersonius sp. con 2n = 52; B) hembra de Thaptomys nigri-
ta con 2n = 52; C) macho de Euryoryzomys russatus con 2n = 80; D) hembra de Oligoryzomys nigri-
pes con 2n = 62, nótese el heteromorfismo del par 3 debido a una posible inversión pericéntrica en hetero-
cigosis; E) hembra de Sooretamys angouya con 2n = 58; en recuadro se muestran los cromosomas super-
numerarios presentes en la célula de la cual se armó el cariograma. La barra corresponde a 10 micras.
preliminares de nuestro grupo de trabajo indican Biogeografía y patrones de distribución), con lo
un complemento cromosómico similar para los cual, al menos teóricamente, se podría presentar
ejemplares de Misiones en Argentina (Fig. 1C). una situación de menor diversidad genética que
En Misiones se encuentra el límite austral la registrada hacia el centro de la distribución
de distribución de varias especies de roedo- de esas mismas especies. En Akodon montensis
res (ver apartados Diversidad y endemismos y los estudios citogenéticos han reconocido una
156 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 20(1), 2018
importante variabilidad cromosómica intraes- climáticas que ocurrieron durante el Cuaternario
pecífica, debido a cromosomas B y a variaciones (e.g., Silva Gomez, 2008; Valdez & D’Elía, 2013;
morfológicas del cromosoma X, para las pobla- De Almeida Chiquito et al., 2014; de la Sancha et
ciones brasileras (Yonenaga-Yassuda et al., 1975, al., 2014; Fig. 2). Uno de los modelos de recons-
1992; Kasahara & Yonenaga-Yassuda, 1982). Por trucciones bioclimáticas que ha tenido mayor apo-
el contrario, Liascovich & Reig (1989), en unos yo empírico es el de Carnaval-Moritz (Carnaval
pocos ejemplares colectados en una localidad del & Moritz, 2008), que propone que durante el
norte de Misiones (Parque Provincial Urugua-í), Último Máximo Glacial el BA se fragmentó en
no habían detectado variaciones del complemen- refugios aislados, desde los cuales las poblaciones
to estándar. Esto sugería una menor variabilidad se expandieron posteriormente hasta ocupar su
en esta región que la observada en otras porcio- distribución actual. Los patrones filogeográficos
nes del rango geográfico de la especie. Estudios para distintos taxones muestran estructuras que
realizados por nuestro grupo de trabajo, sobre no siempre son coincidentes y que se explican
una muestra mayor, identificaron el mismo tipo mejor por las respuestas individuales de las es-
de variabilidad cromosómica que la detectada pecies frente a las fluctuaciones climáticas (Fig.
en Brasil para ejemplares misioneros de Akodon 2). Por ejemplo, en el caso de Akodon montensis
montensis, aunque se registraron algunas dife- se ha hipotetizado la existencia de al menos tres
rencias en esos polimorfismos (Malleret et al., refugios principales en donde habría persistido
2016 y Labaroni, pers. obs.). Del mismo modo, la especie (Valdez & D’Elía, 2013), mientras que
en individuos brasileros de Sooretamys angouya para Sooretamys angouya se ha detectado una
fue reportada, en una revisión de cromosomas estructura filogeográfica débil que coincide con
supernumerarios, una variación en el comple- la persistencia de este roedor en un sólo refugio
mento de 2n = 58-60, debido a la presencia de (De Almeida Chiquito et al., 2014; Fig. 2). Para
cromosomas B (Silva & Yoyenaga-Yassuda, 2004). esta última especie, las poblaciones del BAI en el
Sin embargo, la descripción de este polimorfismo este de Paraguay muestran una moderada dife-
no fue publicada y faltan datos para ejemplares renciación molecular, que es consistente con los
de Argentina. Estudios preliminares de nuestro patrones de variación morfológica cuantitativa
grupo identificaron el mismo complemento au- registrada para ese mismo taxón (De Almeida
tosómico y la presencia de varios cromosomas B Chiquito et al., 2014). Thaptomys nigrita incluye
inestables (Fig. 1E), lo que sugiere una situación al menos dos clados, uno al norte y otro al sur
cromosómica compleja que requiere de profundi- de su distribución; este último a su vez dividido
zación con más ejemplares y técnicas de bandeo en tres subclados, uno de ellos distribuido hacia
cromosómico. La presencia de cromosomas B el sur de Brasil, nordeste de Argentina y este de
variables en morfología también fue documen- Paraguay (Silva Gomez, 2008).
tada en ejemplares brasileros de Nectomys squa-
mipes (Silva & Yoyenaga-Yassuda, 2004). Para Diversidad y endemismos
Argentina sólo se conocen datos publicados de En la provincia de Misiones están representa-
dos ejemplares de esta especie provenientes del das 7 familias de roedores (Tabla 1): Sciuridae (1
norte de Misiones (Puerto Península), uno de género, 1 especie), Cricetidae (17, 24), Caviidae
los cuales presentaba un cromosoma supernu- (2, 2), Cuniculidae (1, 1), Dasyproctidae (1, 1),
merario (Barros et al., 1992). Sin embargo, el Echymyidae (3, 3) y Erethizontidae (1, 1) (cf.
complemento cromosómico de estos especímenes Massoia et al., 2006, con modificaciones).
no fue mostrado y se desconoce si todas las va- Globalmente, la riqueza de roedores en el
riantes reportadas para Brasil se extienden hasta BAI es similar a la de otras áreas forestadas tro-
Argentina. picales y subtropicales de América del Sur, con
Los patrones filogeográficos para taxones que un rango entre ~20 y ~40 especies, pero menor
habitan en el BA, incluyendo distintos grupos de que en la franja costera del centro y sur del BA,
vertebrados, indican un componente septentrio- donde aumenta a ~50 o ~60 especies (cf. Maestri
nal y otro meridional que convergen hacia los & Patterson, 2016).
20° N, en el centro-este de Brasil (Costa & Leite, Un análisis de la riqueza a nivel de la pro-
2011) y muy al norte del BAI. Más localmente, vincia de Misiones, considerando solamente a los
los estudios disponibles para roedores del BAI roedores de la familia Cricetidae, indica que ese
han registrado patrones complejos de diversidad parámetro, estimado sobre cuadriculas de 25 km
genética, que coinciden con la persistencia de re- de lado, varía entre 7 y 18 especies por celda (Teta
fugios de bosque en respuesta a las fluctuaciones & Formoso, en prep.; Fig. 3A). Espacialmente,
Lanzone et al.: Diversidad, sistemática y conservación de roedores de Misiones 157
Fig. 2. Patrones filogeográficos para tres especies de roedores sigmodontinos que se distribuyen en el
Bosque Atlántico (tomado de Silva Gomes, 2008; Valdez & D’Elía, 2013; De Almeida Chiquito et al., 2014).
los mayores valores de riqueza se concentran ha- Un quinto endémite, Abrawayaomys chebezi, do-
cia el centro-sur de la provincia, en una región cumentado para la provincia de Misiones y áreas
donde el BAI se interdigita con la ecorregión de adyacentes de Brasil (Pardiñas et al., 2009a,
los Campos y Malezales (Fig. 3A). Allí, la mayor 2016), ha sido recientemente sinonimizado con
riqueza está explicada por la presencia de roe- A. ruschii del este Brasil (Percequillo et al.,
dores de hábitos selváticos (e.g., Abrawayaomys 2017), pese a que -según nuestro mejor entender-
ruschii, Akodon montensis, Nectomys squamipes, las evidencias al respecto no sean concluyentes
Oligoryzomys nigripes, Oxymycterus quaestor, (Teta et al., en prensa).
Sooretamys angouya) y otros adaptados a am- En el sector nororiental de la provincia de
bientes de pastizal (e.g., Akodon philipmyersi, Misiones se expresa la porción más occidental
Bibimys chacoensis, Calomys tener, Necromys de la ecorregión de los Bosques Húmedos de
lasiurus, Oligoryzomys flavescens, Oxymycterus Araucaria. En el sur de Brasil, esta formación flo-
rufus), en un contexto de mayor heterogeneidad rística posee numerosos endemismos, incluyendo
ambiental. La presencia de especies selváticas varias especies de roedores identificadas reciente-
hacia el sur de Misiones se ve favorecida por el mente (e.g., Deltamys araucaria, Juliomys xime-
ingreso de los bosques a través de los cursos de nezi, Scapteromys meridionalis; e.g., Christoff et
ríos y arroyos y por los remanentes de selva que al., 2016; Quintela et al., 2017). Por el momento,
se expresan como parches hacia el límite sudoc- ninguno de estos taxones ha sido referido para la
cidental de esta formación florística (Galliari & Argentina, aunque debe destacarse que esa por-
Goin, 1993). La presencia de estos taxones en las ción de Misiones es una de las menos estudiadas
comunidades aumenta hacia el norte, en confor- del territorio provincial.
midad con una mayor continuidad de los espacios
forestados (Fig. 3B). Del mismo modo, pero en Biogeografía y patrones de distribución
sentido contrario, las especies adaptadas a espa- Las afinidades faunísticas de la provincia
cios abiertos penetran hacia el centro y norte de de Misiones con el Sistema de la Serra Geral y
la provincia, siguiendo los parches de pastizales la Serra do Mar del sudoeste de Brasil han sido
en áreas abiertas (Fig. 3B). resaltadas por autores previos (Galliari & Goin,
Para la provincia de Misiones han sido referi- 1993). Excepto por unos pocos taxones de esta-
das cuatro especies endémicas de roedores, una tus taxonómico dudoso (i.e., Brucepattersonius
para la ecorregión de los Campos y Malezales guarani, B. misionensis, B. paradisus), todas las
(Akodon philipmyersi; Pardiñas et al., 2005) y especies de roedores documentadas para áreas
otras tres para la porción selvática centro-occi- forestadas de la provincia de Misiones también
dental (Brucepattersonius guarani, B. misionen- han sido registradas en el sudeste de Brasil (cf.
sis, B. paradisus; Mares & Braun, 2000). Sin em- Patton et al., 2015). De este a oeste, varias es-
bargo, como se indicó previamente, la situación pecies de roedores tienen su límite occidental de
taxonómica de las especies de Brucepattersonius distribución hacia el río Uruguay, no alcanzan-
dista de ser clara, con lo cual es probable que el do la porción más interior del BAI (e.g., varias
número de endemismos para ese género se re- especies de Phyllomys). Del mismo modo, el río
duzca con nuevos estudios (Vilela et al., 2015). Paraná también parece haber actuado como una
158 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 20(1), 2018
barrera para la fauna terrestre, limitando la dis- Estado de conservación y amenazas
persión de algunos taxones, tanto en sentido es- A diferencia de la situación en Paraguay o
te-oeste, como oeste-este (Galliari & Goin, 1993). Brasil, donde el BAI ha sido profundamente alte-
En efecto, existen al menos 5 taxones presentes rado (Ribeiro et al., 2009; de la Sancha, 2014), la
en el BAI en Argentina que no tienen registros provincia de Misiones todavía conserva un 50%
en el este de Paraguay (i.e., Abrawayaomys rus- de su superficie poco modificada, incluyendo una
chii, Blarinomys breviceps, Brucepattersonius serie de reservas en su porción septentrional que
spp., Castoria angustidens, Guerlinguetus bra- en conjunto constituyen lo que se ha denomina-
do como “corredor verde” (Placci & Di Bitetti,
siliensis), mientras que por lo menos 2 especies
2006). Sin embargo, el creciente impacto de las
(i.e., Hylaemys megacephalus, Rhipidomys ma-
actividades antrópicas, incluyendo la forestación
crurus) documentadas para áreas boscosas del
con exóticas y el avance de la frontera agrícola,
este del Paraguay no atraviesan ese mismo río
plantean con urgencia la necesidad de conservar
en sentido contrario (Galliari & Goin, 1993, con
los remanentes boscosos de esta región y de esta-
modificaciones; de la Sancha, 2014; de la Sancha
blecer conexiones entre los mismos, en el corto a
et al., 2017). Es probable que esta situación sea
mediano plazo.
parcialmente artefactual, ya que varias especies
Estudios realizados en el BA, especialmen-
que se suponían exclusivas de Argentina y Brasil
te en su porción brasilera y paraguaya, indican
han sido recientemente registradas en el este de
que la riqueza y diversidad de especies se ven
Paraguay (e.g., Delomys dorsalis [TK 121143 y
afectadas por la fragmentación de las selvas, lo
184693; P. Teta & J. Torres, pers. obs.], Juliomys que tiene mayor incidencia sobre especies que
pictipes [de la Sancha et al., 2009]). A su vez, en son especialistas de hábitat y que tienen poca
la porción oriental del Paraguay se hace notar capacidad de dispersión que sobre aquellas que
la influencia del Cerrado, con la presencia hacia son oportunistas y con mayor capacidad de dis-
sectores marginales del BAI de especies como persión (e.g., Pardini, 2004; Pardini & Umetsu,
Cerradomys maracajuensis y C. scotti, tampoco 2006; de la Sancha, 2014). En otros casos, las
registradas en Argentina (de la Sancha, 2014; especies responden a las alteraciones ocupando
Percequillo, 2015). Para aquellas especies do- sólo aquellas áreas transformadas que retienen
cumentadas a un lado y otro del río, las eviden- la estructura del bosque original, incluyendo los
cias indican que este podría haber influido (e.g., bosques secundarios (e.g., Pardini, 2004; Pardini
Sooretamys angouya) o no (e.g., Akodon mon- & Umetsu, 2006). Aunque algunas especies sel-
tensis) en la estructuración filogeográfica de las váticas son relativamente resilientes a las modi-
mismas (véase arriba). En cualquier caso, las evi- ficaciones antrópicas, como Akodon montensis
dencias moleculares son todavía limitadas como y Oligoryzomys nigripes, por regla general la
para extraer conclusiones más generales. fragmentación de la matriz boscosa tiene conse-
cuencias negativas sobre la riqueza y diversidad
Aunque nuestro conocimiento sobre la distri-
de especies en su conjunto (de la Sancha, 2014).
bución finamente delineada de algunos taxones
Estudios realizados en el este de Paraguay in-
es todavía fragmentario, hay algunos patrones
dican que los remanentes boscosos de tamaño
generales que pueden ser discutidos. Por ejemplo,
mediano muestran una mayor riqueza y diver-
especies como Abrawayaomys ruschii o Juliomys
sidad de taxones, con un incremento de estos
pictipes parecen estar mayormente restringidas
parámetros hacia áreas de disturbio intermedio
a la vertiente occidental de la provincia, que dre-
(e.g., bordes de bosques; de la Sancha, 2014). Sin
na hacia el río Paraná (e.g., Pardiñas et al., 2008,
embargo, debe tenerse en cuenta que esta situa-
2009a). Por el contrario, otros taxones (e.g.,
ción está mayormente dada por la presencia en
Akodon montensis, Oligoryzomys nigripes; cf.
los bordes de especies típicas de áreas abiertas,
Massoia et al., 2006) están más ampliamente dis-
que avanzan sobre las áreas boscosas como con-
tribuidos. También hay taxones que no muestran secuencia de la deforestación.
ningún patrón concreto, con registros saltuarios A nivel regional (nacional), al menos 9 espe-
sobre el territorio provincial (e.g., Blarinomys bre- cies de roedores con distribución en la provincia
viceps; cf. Massoia, 1993). En cualquier caso, un de Misiones han sido categorizados bajo algún
refinamiento de la información a nivel geográfico grado de amenaza o cercano a la amenaza (Tabla
seguramente contribuirá a entender mejor la es- 1). En particular, en esta última categoría se han
tructuración de las comunidades de roedores en el incluido 6 taxones, cuya supervivencia en el sec-
BAI, en una de sus porciones mejor conservadas. tor misionero del BAI depende de que se manten-
Lanzone et al.: Diversidad, sistemática y conservación de roedores de Misiones 159
Fig. 3. A) Riqueza de roedores sigmodontinos para la provincia de Misiones, sobre cuadrículas de 25 km de lado. B)
Frecuencia (% sobre el total) de especies que habitan en áreas abiertas (gris claro) y boscosas (negro) en muestras
de egagrópilas de localidades seleccionadas del sur de Misiones (véase Massoia, 1993 y las referencias ahí anotadas);
el color blanco corresponde a las especies sinantrópicas (i.e., Mus musculus, Rattus spp.). El área gris en el mapa
corresponde a la ecorregión de Campos y Malezales, mientras que el blanco indica el Bosque Atlántico Interior.
ga la integridad y conectividad entre los rema- rosos taxones, algunos de amplia distribución
nentes boscosos (Ojeda et al., 2012). en la región Neotropical (Massoia et al., 2006).
El impacto de las actividades agroganaderas También por su posición periférica, estos bosques
sobre las comunidades de roedores en Misiones fueron más afectados por los pulsos climáticos
no ha sido evaluado. Estas actividades, más del Cuaternario, resultando en un “laboratorio
allá de promover la fragmentación de la matriz natural”, ideal para estudiar los efectos de estos
boscosa, generan una homogeneización de los eventos sobre la biota (Galliari & Goin, 1993).
ambientes, con reducción de la heterogeneidad Muchas de las hipótesis de diversificación
ambiental (e.g., Pardini & Umetsu, 2006; de la planteadas sobre la base de evidencias molecu-
Sancha, 2014). Algunos registros recientes de es- lares o morfológicas se apoyan fundamental-
pecies típicamente asociadas con áreas abiertas mente en estudios realizados sobre poblaciones
en el centro y norte de la provincia de Misiones de Brasil (e. g., Cordero Moreira & de Oliveira,
parecen ser el resultado de la deforestación y el 2011 [Thaptomys nigrita]; Valdez & D’Elía,
avance de la frontera agropecuaria, que ha crea- 2013 [Akodon montensis]; De Almeida Chiquito
do las condiciones propicias para que algunos et al., 2014 [Sooretamys angouya]; Libardi &
taxones oportunistas se expandan y aumenten Percequillo, 2016 [Euryoryzomys russatus]).
sus poblaciones. Por ejemplo, trampeos recien- Una exploración mas detallada de los patrones
tes sugieren que Calomys cf. C. tener es una de de variación, tanto a escala macrogeográfica
las especies más frecuentes en las cercanías de como microgeográfica, incluyendo poblaciones de
Puerto Iguazú, en un área dominada por chacras Argentina y Paraguay, seguramente contribuiría
y en donde hasta hace algunas décadas estaba a comprender mejor los tiempos y modos de di-
aparentemente ausente (P. Teta, pers. obs.). versificación genética y fenotípica en estos ani-
males hacia la periferia de sus distribuciones.
Perspectivas El estudio de la variabilidad molecular en roe-
Por su posición marginal, los ambientes sel- dores del BA, por medio de microsatélites en po-
váticos de la provincia de Misiones representan blaciones localizadas en áreas protegidas, podría
el extremo austral en la distribución de nume- permitir la identificación del grado de aislamien-
160 Revista del Museo Argentino de Ciencias Naturales, n. s. 20(1), 2018
Tabla 1. Listado taxonómico de las especies de roedores registradas en la provincia de Misiones,
Argentina. Se anotan las categorías de conservación a nivel global (The IUCN Red List; http://www.
iucnredlist.org) y regional (cf. Ojeda et al., 2012). El criterio sistemático corresponde al indicado por
Teta et al. (en prensa).
Familia Subfamilia Tribu Especie UICN Nacional
Sciuridae Guerlinguetus brasiliensis LC NT
Cricetidae Sigmodontinae Incertae Sedis Abrawayaomys ruschii LC EN B1ab(i,iii)
Cricetidae Sigmodontinae Incertae Sedis Delomys dorsalis LC DD
Cricetidae Sigmodontinae Wiedomyini Juliomys pictipes LC EN B1ab(i,iii)
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Akodon montensis LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Akodon paranaensis LC DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Akodon philipmyersi DD DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Bibimys chacoensis LC NT
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Blarinomys breviceps LC DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Brucepattersonius guarani DD DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Brucepattersonius iheringi LC No evaluada
Brucepattersonius mision-
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini DD DD
ensis
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Brucepattersonius paradisus DD DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Castoria angustidens LC DD
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Necromys lasiurus LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Oxymycterus quaestor LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Oxymycterus rufus LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Akodontini Thaptomys nigrita LC DD
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Holochilus vulpinus LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Nectomys squamipes LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Oligoryzomys flavescens LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Oligoryzomys nigripes LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Sooretamys angouya LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Oryzomyini Euryoryzomys russatus LC LC
Cricetidae Sigmodontinae Phyllotini Calomys tener LC No evaluada
Caviidae Caviinae Cavia aperea LC LC
Caviidae Hydrochoerinae Hydrochoerus hydrochaeris LC LC
Cuniculidae Cuniculus paca LC NT
Dasyproctidae Dasyprocta azarae LC NT
Eretizonthidae Coendou spinosus LC Vu A2c; B1+2c
Echimyidae Dastylominae Kannabateomys amblyonyx LC NT
Echimyidae Eumysopinae Euryzygomatomys spinosus LC NT
Echimyidae Myocastorinae Myocastor coypus LC LC
to y conectividad entre las mismas, y estimar el continuas y menos impactadas de este ecosistema
grado de efectividad de las reservas naturales altamente amenazado (Placci & Di Bitetti, 2006).
en la provincia de Misiones para conservar esos En efecto, se ha reconocido que los sectores no
taxones. Este último punto no es menor, ya que impactados tienen un rol crucial en la conserva-
Misiones retiene algunas de las porciones más ción del BA, porque ofrecen oportunidades reales