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Hormigas (Hymenoptera: Formicidae) asociadas a dos especies de Psittacanthus (Santalales: Loranthaceae) en Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo, México PDF

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Dugesiana, Año 27, No. 2, julio 2020-diciembre 2020 segundo semestre de 2020), es una publicación semestral, editada por la Universidad de Guadalajara, a través del Centro de Estudios en Zoología, por el Centro Universita- rio de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Camino Ramón Padilla Sánchez # 2100, Nextipac, Zapopan, Jalisco, Tel. 37771150 ext. 33218, http://148.202.248.171/dugesiana/index.php/DUG/index, [email protected]. Edi- tor responsable: José Luis Navarrete-Heredia. Reserva de Derechos al Uso Exclusivo 04-2009-062310115100- 203, ISSN: 2007-9133, otorgados por el Instituto Nacional del Derecho de Autor. Responsable de la última ac- tualización de este número: José Luis Navarrete-Heredia, Editor y Ana Laura González-Hernández, Asistente Editorial. Fecha de la última modiicación 1 de julio 2020, con un tiraje de un ejemplar. Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente relejan la postura del editor de la publicación. Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la Universidad de Guadalajara. Dugesiana 27(2): 125-130 ISSN 1405-4094 (edición impresa) Fecha de publicación: 1 de julio 2020 ISSN 2007-9133 (edición online) ©Universidad de Guadalajara Artículo Hormigas (Hymenoptera: Formicidae) asociadas a dos especies de Psittacanthus (Santalales: Loranthaceae) en Felipe Carrillo Puerto, Quintana Roo, México Ants (Hymenoptera: Formicidae) associated with two species (Santalales: Loranthaceae) in Felipe Ca- rrillo Puerto, Quintana Roo, Mexico León Esteban Ibarra-Garibay y Gabriela Castaño-Meneses* Laboratorio de Ecología de Artrópodos en Ambientes Extremos, UMDI-Facultad de Ciencias, Universidad Nacio- nal Autónoma de México, Campus Juriquilla, Boulevard Juriquilla 3001, C.P. 76230, Querétaro, México. leoniba- [email protected], *[email protected] RESUMEN En México se tienen pocos estudios sobre artrópodos asociados a plantas parásitas como son los muérdagos, que, desafortunada- mente, afectan a gran parte de la masa forestal. Con respecto a las hormigas, sólo se tienen registros de algunas especies asociadas a los nectarios extralorales de estas plantas, así como de hormigas cortadoras que llegan a consumir sus hojas. En el presente trabajo se estudiaron las hormigas arborícolas asociadas a plantas hemiparásitas del género Psittacanthus en el estado de Quintana Roo. La colecta de hormigas se realizó durante tres podas llevadas a cabo por los integrantes de las Brigadas Comunitarias de Sanidad Forestal del Estado de Quintana Roo, a los árboles atacados por plantas hemiparásitas (Psittacanthus mayanus Standl. & Steyerm., 1944 y P. rhynchanthus (Benth.) Kuijt, 1987), las ramas afectadas se encontraban a alturas entre 7 y 18 m, en una selva mediana subpereniifolia en el ejido de Felipe Carrillo Puerto (19°40’24.8” 87°58’34.3”) durante el año 2017. Se encontraron las especies Dolichoderus bispinosus (Olivier, 1792), D. diversus Emery, 1894, Pseudomyrmex kuenckeli (Emery, 1890) y P. simplex (Smith, 1877) en Psittacanthus mayanus infectando a Lysiloma latisiliquum (L.) Benth., 1875, mientras que Camponotus sericeiventris (Guérin-Méneville, 1838), Cephalotes biguttatus (Emery, 1890) y Dolichoderus diversus Emery, 1894, fueron colectados en Psittacanthus rhyntacanthus. Camponotus se encontró en plantas hemiparásitas de Coccoloba spicata Lundell, 1939, mientras que Cephalotes y Dolichoderus en plantas parasitando a Lonchocarpus rugosus Benth., 1860. Son los primeros registros de hormigas asociadas a plantas de la familia Loranthaceae, y se es- tablece el potencial que tienen estas plantas para albergar una biodiversidad considerable. Es importante realizar esfuerzos para conocer el papel que pueden tener las hormigas en estas plantas y las interacciones que establecen con las mismas, debido a que la presencia de plantas parásitas es considerado un problema a nivel nacional, por lo que, esta información puede permitir tener más herramientas que puedan ayudar a desarrollar mejores planes de manejo. Palabras clave: Artrópodos, Dosel, Interacciones, Muérdago, Plantas parásitas. ABSTRACT There are few studies about arthropods associated to parasitic plants as mistletoes that, unfortunately, affect a great surface of forest mass in our country. In relation to the ants, only some species are recorded associated to extraloral nectaries of those plants, also cutting ants that can use their leaves. Present work was focused in the arboriculous ants associated to hemiparasitic plants of Psittacanthus genus from Quintana Roo state. Sampling of ants was carried out during pruning campaign carried out by member of the Community Forestry Health Brigades of the State of Quintana Roo, in trees attacked by hemiparasite plants (Psittacanthus mayanus Standl. & Stey- erm., 1944 and P. rhynchanthus (Benth.) Kuijt, 1987), the affected branches were found at 7 and 18 meters heights, in a medium subre- inifolious forest, in the ejido Felipe Carrillo Puerto (19°40’24.8” 87°58’34.3”) during 2017. The ant species Dolichoderus bispinosus (Olivier, 1792), D. diversus Emery, 1894, Pseudomyrmex kuenckeli (Emery, 1890) and P. simplex (Smith, 1877) were found in Psit- tacanthus mayanus infecting Lysiloma latisiliquum (L.) Benth., 1875 trees, while ants Camponotus sericeiventris (Guérin-Méneville, 1838), Cephalotes biguttatus (Emery, 1890) and Dolichoderus diversus Emery, 1894 were collected in Psittacanthus rhyntacanthus. Camponotus was found in hemiparasitic plants affecting Coccoloba spicata Lundell, 1939, while Cephalotes and Dolichoderus were found in hemiparasitic plants growing on Lonchocarpus rugosus Benth., 1860. There are the irst records of those ants associated with Loranthaceae family and the potential of these plants to maintaining a considered biodiversity is established. Efforts directed to know the role of ants and the relationships that they establish in these plants are important, due the presence of parasitic plants is considered a national problem, in order to have useful tools than can help development better management plans. Key words: Artrhopods, Canopy, Interactions, Mistletoe, Parasitic plants. Las plantas parásitas y hemiparásitas conforman cerca didas económicas en el ámbito forestal, además de ocasio- del 1% de las especies de angiospermas (Press et al. 1999), nar la muerte del arbolado y aumentar el riesgo de ataque y son comunes tanto en ambientes naturales como modii- de plagas y otras enfermedades forestales (Geils et al. 2002; cados, teniendo efecto importante en sus árboles hospede- CONAFOR 2006). ros (Press y Phoenix 2005). En México, son un importante Actualmente las plantas parásitas representan un pro- agente biológico de perturbación, ya que causan graves pér- blema a nivel nacional, dado que afectan gran supericie © 2020 Universidad de Guadalajara, Dugesiana 27(2): 125-130 125 León Esteban Ibarra-Garibay y Gabriela Castaño-Meneses de las masas forestales del país, sin embargo, no se han (dos colectas) y noviembre (una colecta) del año 2017. Las realizado estudios que relejen la verdadera importancia de hormigas se colectaron en ejemplares de muérdago duran- estas plantas (Alvarado y Saavedra 2017). Las semillas son te las podas realizadas por los integrantes de las Brigadas dispersadas por aves (Tun-Garrido 2010), al germinar pro- Comunitarias de Sanidad Forestal del Estado de Quintana ducen una raíz modiicada llamada haustorio que penetra Roo (Fig. 1B), a árboles atacados por plantas hemiparási- en el cuerpo de la planta hospedera, y es por medio de esta tas (Psittacanthus mayans Standl. & Steyerm., 1944 y P. raíz que extraen de su hospedero los recursos suicientes rhynchanthus (Benth.) Kuijt, 1987). Las ramas afectadas se (carbohidratos, agua y sales minerales) para completar su encontraban a alturas entre 7 y 18 m, y fueron retiradas con ciclo de vida (Alvarado y Saavedra 2017). De la familia Lo- una motosierra extensible, una vez en el suelo, se revisa- ranthaceae, en México, se conocen cinco géneros y más de ron para detectar la presencia de hormigas dentro o en las 50 especies (Martínez-Ambriz 2017), mientras que para la ramas de planta hemiparásita o en la parte leñosa del haus- península de Yucatán sólo se tienen registradas 10 especies torio (Fig. 1C), antes de ser trozadas. Las hormigas fueron incluidas en cuatro géneros (Villaseñor 2016). colectadas con pinzas y aspirador entomológico según su Existe poca información sobre artrópodos asociados tamaño, de las hormigas más abundantes se colectaron en- a plantas parásitas a nivel mundial, si bien en los últimos tre 10 y 23 ejemplares, mientras que de aquellas que eran años se ha puesto más énfasis en este tema, debido en gran fácilmente reconocibles como D. bispinosus y Ca. sericei- medida a la proliferación de estas plantas en la vegetación ventris, se colectaron de 1 a 8 ejemplares, para registrar natural y urbana (Whittaker 1984; Salas-Araiza et al. 2011; su presencia. Algunos ejemplares de cada especie fueron Myartseva et al. 2014, 2017; Lázaro-González et al. 2017, montados en alileres entomológicos para su identiicación, Chávez-Salcedo et al. 2018). Dentro de las hormigas, espe- utilizando las claves especializadas para cada género (De cies de los géneros Camponotus y Pseudomyrmex se han Andrade y Baroni-Urbani 1999; Ortega-De Santiago y Váz- registrado usando nectarios extralorales en Phoradendron quez-Bolaños 2012; Ward 2017; Mackay y Mackay 2019). tomentosum (DC.) Engelm. ex. Gray, 1849 (Whittaker Los ejemplares montados y en alcohol se encuentran de- 1984); Liometopum apiculatum Mayr, 1870 se reporta en positados en el Laboratorio de Ecología de Artrópodos en trofobiosis con un hemíptero del género Saissetia que se en- Ambientes Extremos en la UMDI Juriquilla, UNAM. contraba sobre Phoradendron minutifolium Urb, 1897 (Ve- lasco-Corona et al. 2007); Atta mexicana (Smith, 1858) se RESULTADOS Y DISCUSIÓN ha detectado defoliando plantas de Psittacanthus calycula- No se tomaron los datos de los árboles ni plantas tus G. Don., 1934 (Salas-Araiza et al. 2011), y las especies hemiparásitas revisadas, ya que el objetivo de las salidas Camponotus crassus Mayr, 1862 C. melanoticus Emery, era la poda de árboles infestados en sí, y se aprovecharon 1894, C. ruipes (Fabricius, 1775) y Cephalotes pusillus las mismas para colectar las hormigas. De un total de doce (Klug, 1824) se han encontrado anidado dentro del hausto- árboles revisado, sólo en siete árboles pertenecientes a tres rio de Psittacanthus robustus Mart., 1830, y atendiendo, en especies fueron colectadas seis especies de hormigas, el nú- la misma planta, agregaciones del hemíptero Eurystethus mero de ejemplares colectados se presentan en el cuadro 1. microlobatus Ruckes, 1966 para obtener ambrosía (Guerra Las especies Dolichoderus bispinosus (Olivier, 1792), et al. 2011). D. diversus Emery, 1894, Pseudomyrmex kuenckeli En México se han registrado 927 especies, 93 géneros (Emery, 1890) y P. simplex (Smith, 1877) se colectaron en y once subfamilias de hormigas (Vásquez-Bolaños 2015), Psittacanthus mayanus infectando Lysiloma latisiliquum particularmente para el estado de Quintana Roo se conocen (L.) Benth., 1875. Mientras que Camponotus sericeiventris 171 especies en 49 géneros y nueve subfamilias (Lachaud (Guérin-Méneville, 183) se colectó en Psittacanthus rhyn- y Pérez-Lachaud 2013). Algunos de los estudios realizados tacanthus sobre Coccoloba spicata Lundell, 1939; Cepha- en Quintana Roo se han enfocado en hormigas arboríco- lotes biguttatus (Emery, 1890) y D. diversus también fueron las que anidan en plantas epíitas, principalmente Brome- colectadas en P. rhyntacanthus creciendo en Lonchocarpus liaceae y Orchidaceae, así como en ramas vivas y muertas rugosus Benth., 1860. Es la primera vez que estas especies del arbolado (Dejean et al. 1995; Durou et al. 2002; Suárez son reportadas asociadas a plantas de la familia Lorantha- Vázquez 2005; Dejean et al. 2018). Este trabajo tiene como ceae. Camponotus sericeiventris fue observado anidando objetivo conocer la riqueza de hormigas arborícolas asocia- dentro de la rama que sostenía la planta parásita, sin embar- das a plantas hemiparásitas del género Psittacanthus en el go, no fue posible corroborar su anidación dentro de la mis- estado de Quintana Roo, para entender el papel que pueden ma (Fig. 2A). Cephalotes biguttatus se encontró anidando tener las hormigas en estas plantas y las interacciones que dentro de la estructura leñosa de la planta parásita (Fig. 2B). establecen con las mismas. Dolichoderus bispinosus establece sus nidos entre las ra- mas de la planta parásita, en estos nidos en ocasiones viven MATERIAL Y MÉTODOS asociadas abejas del género Trigona (Fig. 2C); en el caso Las colectas de hormigas se realizaron en una selva me- de D. diversus se observaron galerías que iban de la plan- diana subpereniifolia en el ejido de Felipe Carrillo Puer- ta parásita hacia el árbol soporte (Fig. 2D), sin embargo, to (19°40’24.8” N 87°58’34.3” O; Fig. 1A) durante junio no fue posible corroborar si anidaban dentro del haustorio. 126 © 2020 Universidad de Guadalajara, Dugesiana 27(2): 125-130 Hormigas (Hymenoptera: Formicidae) asociadas a dos especies de Psittacanthus (Santalales: Loranthaceae) Figura 1.A sitio de estudio. 1.B Poda de plantas hemiparásitas. 1.C. Haustorio engrosado. Figura 2. Especies colectadas en el presente estudio. A. Galerías de Camponotus sericeiventris. B. Cephalotes biguttatus. C. Nido de Dolichoderus bispinosus. D. Galería de D. diversus. E. Pseudomyrmex kuenckeli. F. P. simplex. Pseudomyrmex kuenckeli fue observada anidando en orii- selva mediana subperennifolia se ha observado una menor cios dentro del haustorio (Fig. 2E), mientras que P. simplex ocupación y menos especies de hormigas asociadas a plan- se encontró caminando entre las hojas de la planta parásita tas epíitas (Dejean y Olmsted 1997). En este tipo de ve- (Fig. 2F), de esta especie solo fue colectado un individuo. getación las plantas parásitas y hemiparásitas puedan pro- En selva baja subperennifolia las plantas epíitas han sido porcionar un refugio importante para hormigas arborícolas, reportadas como un importante microhábitat para varias es- durante las podas se observó una gran abundancia de plan- pecies de hormigas (Dejean et al. 1995), mientras que en tas parásitas infestando varias especies de árboles. En época © 2020 Universidad de Guadalajara, Dugesiana 27(2): 125-130 127 León Esteban Ibarra-Garibay y Gabriela Castaño-Meneses Cuadro 1. Especies de hormigas asociadas a plantas hemi- descartar que en otras especies o tipos de vegetación pu- parásitas del género Psittacanthus en Felipe Carrillo Puer- diera haber preferencia por alguna planta parásita o hospe- to, Quintana Roo, México. () = Abundancias. I = Imagos. deros, por ejemplo, en selva baja perennifolia, observamos P= Pupas dos especies de hormigas de los géneros Camponotus y Crematogaster, diferentes de las reportadas en este estudio, Hormiga / Planta hemipará- P. mayanus P. rhynta- anidando dentro de un mismo haustorio en Psittacanthus sita canthus Dolichoderinae mayanus (Ibarra-Garibay datos no publicados). También cabe señalar el potencial que pueden tener es- Dolichoderus bispinosus X (I: 8) tas plantas como reservorios de biodiversidad. Es recono- cido el papel de las epíitas en este sentido, por ejemplo, en D. diversus X (I: 3) X (I: 13) Aechmea bracteata (Sw.) Griseb. ocupadas por Neoponera Formicinae villosa (Fabricius 1804) se ha observado una gran diver- Camponotus sericeiventris X (I= 5) sidad de especies mirmecóilas, presentando interacciones Pseudomyrmecinae interespecíicas entre varios niveles tróicos (Lachaud et al. 2017; Rocha et al. 2020). En el caso de las hemiparási- Pseudomyrmex kuenckeli X (I= 10) tas estudiadas, además de hormigas encontramos dos he- mípteros inmaduros, uno era morfológicamente parecido a P. simplex X (I= 1) Cephalotes, mientras que el otro posiblemente se desarrolla Myrmicinae sobre la planta parásita, si bien no se observó una relación de trofobiosis como ha sido reportado entre hemípteros y Cephalotes biguttatus X (I= 23. hormigas en otras plantas parásitas (Blüthgen et al. 2000; P= 15) Velasco-Corona et al. 2007; Guerra et al. 2011). Durante las podas en dos ocasiones se observaron hormigueros de de secas algunas especies de árboles hospederos tiran todo Dolichoderus bispinosus asociados a una especie de Trigo- su follaje, mientras que las plantas parásitas mantienen la na no identiicada. Previamente se han registrado abejas sin mayor parte de sus hojas, lo que probablemente mantenga aguijón anidando junto a hormigas, sin embargo, en mu- un microclima más estable para artrópodos entre sus ramas. chos casos se considera ocasional y accidental (Sakagami Si bien se conoce la especiicidad de ciertas especies de et al. 1989). Existe un reporte de D. bispinosus asociación plantas parásitas a determinados árboles hospederos (Orne- con Paratrigona opaca (Cockerell, 1917) en Colombia, en las 2019), debido a la falta de datos en la zona de estudio, un nido probablemente hecho por Azteca sp y que poste- no podemos saber si existe alguna preferencia de hormigas riormente ocupó D. bispinosus (Bequaert 1943). por alguna especie de Psittacanthus o un árbol hospedero. Los estudios enfocados en la artropodofauna en plantas Por ejemplo, en el caso de P. rhyntacanthus se ha registrado parásitas son escasos, pero han demostrado la gran rique- como principal hospedero a Bursera simaruba Sarg., Gard. za de ordenes asociados (Whittaker 1984; Chávez-Salce- & Forest, 1890 (Ornelas 2019), no obstante, no se tienen do et al. 2018). Considerando que muchas de estas plantas registros para los dos hospederos en los que fue encontrado se encuentran en el dosel de las selvas, que es el estrato en este estudio (Lonchocarpus rugosus y Coccoloba spica- menos conocidos y que actualmente las plantas parásitas ta), y las hormigas colectadas no fueron las mismas en cada son consideradas un problema a nivel nacional (Alvarado caso, si bien no se realizaron colectas exhaustivas. Para el y Saavedra 2017), es necesario dirigir los esfuerzos para caso de Psittacanthus mayanus, se tienen registros de un comprender su artropodofauna asociada y su relación con mayor número de hospederos incluyendo especies del gé- la planta parásita, así como el papel que pueden tener las nero Lysiloma, como se encontró en este estudio, así como hormigas en estas plantas y las interacciones que estable- de los géneros Lonchocarpus, Pithecellobium e Inga (Or- cen con las mismas. No hay que olvidar que estas plantas nelas 2019). No obstante, en estudios realizados en Grana- también proveen recurso y refugio para una gran diversidad da, España, se ha encontrado que las plantas hemiparásitas de animales (Tun Tun y Martínez-Ambriz, 2018; Ornelas constituyen un ambiente particular, con una fauna asociada 2019), así como una gran riqueza y abundancia de artrópo- característica para cada especie de planta parásita, indepen- dos (Chávez-Salcedo et al. 2018). diente de la especie de árbol que parasiten (Lázaro-Gon- En años recientes, diversos estudios han puesto en evi- zález et al. 2017). Esto pone de maniiesto la necesidad de dencia la necesidad de reconsidera el papel del parasitis- realizar más estudios para establecer si estos patrones tam- mo en los ecosistemas, pues su papel en las redes tróicas bién se presentan en la vegetación de nuestro país. puede ser muy relevante y modiicar las interacciones en Las hormigas reportadas son especies bien representadas las mismas redes (Lafferety et al. 2008; Preston y Johnson en el estrato arborícola, en Quintana Roo, se han reportado 2010; Frainer et al. 2018), por lo que también el estudio de anidando en bromelias, así como en ramas huecas en man- la fauna que se asocia a las plantas epíitas resulta de sumo glar (Dejean et al. 1995; Durou et al. 2002; Suárez-Váz- interés. Los resultados obtenidos muestran el gran potencial quez 2005) por lo que creemos que su presencia en la planta que puede tener el estudio de la fauna asociada a muérda- parásita no se debe a una relación estrecha. No podemos 128 © 2020 Universidad de Guadalajara, Dugesiana 27(2): 125-130 Hormigas (Hymenoptera: Formicidae) asociadas a dos especies de Psittacanthus (Santalales: Loranthaceae) gos, en particular las hormigas, para comprender mejor la Dejean, A., A. Compin, M. Leponce, F. Azémar, C. Bon- biodiversidad, pues pueden resultar un ambiente propicio homme, S. Talaga, L. Pelozuelo, Y. Hénaut y B. Cor- para una fauna particular. bara. 2018. Ants impact the composition of the aquatic macroinvertebrate communities of a myrmecophytic AGRADECIMIENTOS tank bromeliad. Comptes Rendus Biologies, 341: 200- Este trabajo se dedica con profunda admiración y respe- 207. to al Dr. Alfonso Neri García Aldrete, en reconocimiento de Durou, S., A. Dejean, I. Olmsted y R.R. Snelling. 2002. Ant su gran trayectoria y agradecimiento por sus contribuciones diversity in coastal zones of Quintana Roo, Mexico, a la entomología en México, en particular en el estudio de with special reference to army ants. Sociobiology, 40 los psocópteros. Se agradece a las integrantes de las Briga- (2): 385-402. das Comunitarias de Sanidad Forestal del estado de Quinta- Frainer, A., B.G. McKie, P.A. Amundsen, R. Knudsen y na Roo por el apoyo en el trabajo de campo. La Dra. Alicia K.D. Lafferty. 2018. Parasitism and the biodiversi- Callejas Chavero (ENCB-IPN) y un revisor anónimo, pro- ty-functioning relationship. Trends in Ecology & Evo- porcionaron valiosas sugerencias para mejorar el trabajo. lution, 33: 260-268. Geils, B.W., J. Cibrian y B. Moody. 2002. Mistletoes of LITERATURA CITADA North American Conifers. Gen. Tech. Rep. RMSRS- Alvarado, D. y L. de L. Saavedra. 2017. La investigación GRT-98. Ogden, UT: U.S. Department of Agriculture, sobre plantas parásitas en México. (pp. 7-14). In: Alva- Forest Service, Rocky Mountain Research Station. rado, D. y L. de L. Saavedra (Eds.). Memorias del Foro Guerra, T.J., F. Camarota, F.S. Casto, C.F. Schwertner y J. Nacional: Las Plantas Parásitas en México. 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